The effect of UV-C on peach (Prunus persica L. Batsch) fruit ripening mechanism

Abstract

Ultraviolet-C (UV-C) irradiation delays fruit ripening, yet its underlying mechanisms remain unclear. We investigated tissue-specific responses of peach fruit to UV-C by analyzing peel and flesh separately. UV-C treatment altered central metabolism, promoted anthocyanin accumulation and coloration, and delayed ripening, as evidenced by reduced softening and water loss. However, UV-C enhanced ethylene production and upregulated ethylene-related genes, indicating a reconfiguration of the ethylene response. Among UV-C–responsive genes, the AP2/ERF transcription factor family was most affected, with ERF1A showing the strongest induction in the treated peel, suggesting its role as a key integrator of the UV-C–induced ripening delay. UV-C stimulated DNA 5-methylcytosine (5mC) and RNA N6-Methyladenosine (m6A) in peel, without altering cytosine methylation or causing mutations in ERF1A. Silencing ERF1A via RNA interference confirmed its regulatory role, affecting ethylene production, softening, and ripening-associated metabolites. Immunolocalization revealed changes in cell wall components, including arabinogalactan, pectin, and xyloglucan in ERF1A-silenced fruit. Hormonal profiling of ERF1A-silenced peel included elevated auxin and salicylic acid levels and reduced abscisic acid. Additionally, ERF1A suppression altered the biosynthesis of sugars, phenolic compounds, and volatiles. We found extensive protein reprogramming in ERF1A-silenced peel and identified putative ERF1A target genes that either contain ERF1A binding sites or are associated with firmness, ethylene signaling, hormone metabolism, and color. Notably, PpCXE11, PpCXE13, and PpSABP2 emerged as potential ERF1A targets. These findings identify ERF1A as a central regulator mediating UV-C–induced ripening delay through modulation of ethylene signaling and downstream ripening pathways.

Η υπεριώδης ακτινοβολία C (UV-C) έχει αποδειχθεί ότι καθυστερεί την ωρίμανση των καρπών, ωστόσο οι μηχανισμοί που ευθύνονται για αυτό το φαινόμενο δεν έχουν αποσαφηνιστεί πλήρως. Στην παρούσα έρευνα, χρησιμοποιώντας φυσιολογικές, βιοχημικές και μοριακές προσεγγίσεις, διερευνήσαμε τις αποκρίσεις των καρπών ροδάκινου στην υπεριώδη ακτινοβολία UV-C, εξετάζοντας τους ιστούς τόσο της επιδερμίδας (εξωκάρπιο) όσο και της σάρκας (μεσοκάρπιο). Τα δεδομένα έδειξαν ότι η μεταχείριση με UV-C προκάλεσε διαφοροποιήσεις στον κεντρικό μεταβολισμό, προκάλεσε τη συσσώρευση ανθοκυανών στην επιδερμίδα, ενίσχυσε τον χρωματισμό και καθυστέρησε την ωρίμανση των καρπών, όπως αποτυπώθηκε από την αυξημένη συνεκτικότητα σάρκας και τη μειωμένη μετασυλλεκτική απώλεια βάρους των καρπών. Ωστόσο, η ακτινοβολία UV-C ενίσχυσε την παραγωγή αιθυλενίου και προκάλεσε αύξηση της έκφρασης γονιδίων που σχετίζονται με το αιθυλένιο, υποδεικνύοντας ότι επηρεάζει άμεσα την απόκριση των καρπών στο αιθυλένιο. Μεταξύ των γονιδίων που επηρεάστηκαν από την ακτινοβολία, οι μεταγραφικοί παράγοντες που σχετίζονται με το αιθυλένιο εμφάνισαν τη μεγαλύτερη μεταβολή, με τον ERF1A να παρουσιάζει τη μεγαλύτερη αύξηση έκφρασης στον ιστό της επιδερμίδας, γεγονός που υποδεικνύει τον ρόλο του ως βασικού ρυθμιστή της καθυστέρησης ωρίμανσης που προκαλείται από την ακτινοβολία UV-C. Η μεταχείριση με UV-C προκάλεσε μεθυλίωση του DNA και του RNA στην επιδερμίδα των καρπών, χωρίς όμως να προκαλέσει μεθυλίωση ή μετάλλαξη στον μεταγραφικό παράγοντα ERF1A. Η αποσιώπηση της έκφρασης του ERF1A, υπό συνθήκες UV-C, μέσω της RNA παρεμβολής (RNAi) επιβεβαίωσε τον ρυθμιστικό του ρόλο στην ωρίμανση των ροδακίνων, επηρεάζοντας την παραγωγή αιθυλενίου, τη συνεκτικότητα της σάρκας και τη συσσώρευση μεταβολιτών που σχετίζονται με την ωρίμανση. Μέσω του ανοσοεντοπισμού εντοπίστηκαν διαφοροποιήσεις στη δομή των συστατικών του κυτταρικού τοιχώματος, συμπεριλαμβανομένων των αραβινογαλακτανών, των πηκτινών και των ξυλογλουκανών εξαιτίας της αποσιώπησης του ERF1A. Η ανάλυση των φυτο-ορμονών των καρπών μετά από σίγαση της έκφρασης του ERF1A έδειξε αύξηση των επιπέδων της αυξίνης και του σαλικυλικού οξέος, ενώ τα επίπεδα του αμπσισικού οξέος μειώθηκαν. Επιπλέον, η αποσιώπηση του ERF1A προκάλεσε διαφοροποίηση στη βιοσύνθεση των σακχάρων, των φαινολικών ενώσεων και των πτητικών ουσιών των ροδακίνων. Μέσω της πρωτεομικής ανάλυσης, διαπιστώθηκε εκτεταμένη διαφοροποίηση στη συσσώρευση των πρωτεϊνών της επιδερμίδας και εντοπίστηκαν υποψήφια γονίδια-στόχοι του ERF1A που είτε περιείχαν στον εκκινητή τους θέσεις πρόσδεσης του ERF1A είτε σχετίζονταν με τη συνεκτικότητα, τη σηματοδότηση αιθυλενίου, τον μεταβολισμό ορμονών και τον χρωματισμό του καρπού. Ειδικότερα, η λειτουργική μελέτη του ERF1A ανέδειξε τα γονίδια PpCXE11, PpCXE13 και PpSABP2 ως πιθανούς στόχους του. Τα ευρήματα αυτά αναδεικνύουν τον ERF1A ως κεντρικό ρυθμιστή της καθυστέρησης ωρίμανσης υπό UV-C ακτινοβολία, μέσω της ρύθμισης της σηματοδότησης του αιθυλενίου και άλλων μεταβολικών οδών που σχετίζονται με την ωρίμανση των ροδάκινων.