Νευροφυσιολογική διερεύνηση της συμμετοχής του προκινητικού φλοιού στις κινήσεις οφθαλμού και άνω άκρου

Abstract

To study the response properties of cells that could participate in eye-hand coordination, we performed extracellular recordings from two macaque monkeys performing center-out saccades and forelimb pointing movements. We analyzed the phasic movement related discharges of neurons in the periarcuate cortex and separated them in seven distinct classes, based on the presence or absence of such phasic discharge before saccades, hand movements or combined eye-hand movements. We encountered 55 cells that fired before and during saccades and movements of the hand. Because they could encode an abstract form of the desired displacement vector without regard to the effector that would execute the movement, we refer to this class of cells as motor equivalence neurons (Meq). The onset of the phasic discharges of Meq cells was often correlated to both the onset of saccades and the onset of hand movements. Their on-directions were uniformly distributed without preference for ipsiversive or contraversive movements. In about half of the cells the preferred direction for saccades was the preferred direction for hand movements as well. In the remaining cells the difference was considerable (>90 deg). A three-layer neural network model that used Meq cells as its input layer showed that the lack of effector invariance in their discharge can help reduce the number of decoding errors when the network attempts to compute the correct movement metrics of the right effector. We also found in the caudal bank of the arcuate sulcus cells that discharged in relation to saccades and not hand movements (S neurons). Unlike frontal eye field (FEF) presaccadic neurons, the on-directions of premotor S neurons had equal probability to be ipsiversive or contraversive. Since the onset of the phasic discharge S cells preceded that of FEF presaccadic neurons, they are unlikely to convey to their targets corollary discharges of signals arising in area 8. Apart from the familiar premotor cells discharging before forelimb movements (H cells), we encountered a small number of neurons that could function as logical gates: cells that discharged for saccades if they were not accompanied by hand movements (xS neurons), cells that discharged for hand movements if they were not accompanied by saccades (xH neurons), cells that discharged only for coordinated movements of the eyes and the hand (AND neurons) and cells that discharged for saccades or movements of the hand but did not discharge for coordinated movements of both effectors (XOR neurons). Our findings are discussed in the context of sequences of decision processes stitching effector specific motor plans onto effector invariant movement primitives. Finally, to test the hypothesis that the premotor cortex in and behind the caudal bank of the arcuate sulcus can generate saccades, we stimulated electrically the periarcuate frontal cortex of alert rhesus monkeys. We were able to produce saccades from sites of the premotor cortex that were contiguous with the frontal eye fields and extended up to 2mm behind the smooth pursuit area. Premotor sites elicited saccades with ipsiversive characteristic vectors. Premotor generated saccades had also lower peak velocities and flatter velocity profiles than FEF generated saccades.

Για να μελετήσουμε τη νευρική δραστηριότητα που θα μπορούσε να συμμετάσχει στον συντονισμό σακκαδικών και κινήσεων άνω μέλους, διεξάγαμε εξωκυττάριες καταγραφές από τρία ημισφαίρια δύο πρωτεύοντων έιδους Macaca mulata ενώ εκτελούσαν κινήσεις προς περιφερικούς στόχους με τους οφθαλμούς ή το άνω μέλος. Καταγράψαμε νευρώνες στην περιοχή εγγύς της τοξοειδούς αύλακας και αναλύσαμε την φασική και σχετιζόμενη με την εκτέλεση κινήσεων δραστηριότητα τους. Χωρίσαμε τους νευρώνες σε επτα διακριτές κατηγορίες με βάση την παρουσία ή απουσία σχετικής με κίνηση δραστηριότητας πριν την εκτέλεση κινήσεων άνω μέλους, σακκαδικών ή συνδιασμένων κινήσεων και με τους δύο φορείς. Βρήκαμε 55 κύτταρα με εκφόρτιση πριν και κατά την διάρκεια σακκαδικών και κινήσεων άνω μέλους. Τα κύτταρα αυτά θα μπορούσαν να κωδικοποιούν μια αφηρημένη μορφή του ανύσματος μετατόπισης, η οποία είναι ανεξάρτητη από τον φορέα που εκτελεί την κίνηση και, ως εκ τούτου, αναφερόμαστε σε αυτήν την τάξη νευρώνων με τον όρο κύτταρα κινητικής ισοδυναμίας (Motor equivalence κύτταρα ή Meq κύτταρα). Η έναρξη της φασικής δραστηριότητας των Meq κυττάρων συχνά συσχετιζόταν χρονικά με την έναρξη τόσο κινήσεων χεριού όσο και σακκαδικών. Οι προτιμώμενες κατευθύνσεις κίνησης των κυττάρων αυτών κατανέμονται ομοιόμορφα στον μοναδιαίο κύκλο, χωρίς να παρουσιάζεται υπερεκπροσώπηση ομόπλευρων ή ετερόπλευρων κινήσεων. Στα μισά περίπου κύτταρα η προτιμώμενη κατεύθυνση για σακκαδικές συνέπιπτε με την προτιμώμενη κατεύθυνση για κινήσεις άνω μέλους. Στα υπόλοιπα κύτταρα, η διαφορά ήταν αρκετά μεγάλη (>90 μοίρες). Ένα τεχνητό νευρωνικό δίκτυο με τρεις στοιβάδες και είσοδο την δραστηριότητα των Meq κυττάρων έδειξε ότι η παρουσία αναντιστοιχίας μεταξύ των πεδίων διαφορετικών φορέων κίνησης μπορεί να βοηθήσει στην μείωση των λαθών στην αποκωδικοποίηση όταν το δίκτυο επιχειρεί να υπολογίσει το σωστό άνυσμα μετατόπισης με τον σωστό φορέα. Στην οπίσθια όχθη της τοξοειδούς αύλακας βρήκαμε επίσης κύτταρα με δραστηριότητα σχετική με σακκαδικές αλλά όχι με κινήσεις χεριού (κύτταρα S). Σε αντίθεση με τους νευρώνες των πρόσθιων οφθαλμικών πεδίων, οι προτιμώμενες κατευθύνσεις αυτών των κυττάρων είναι εξίσου πιθανό να είναι είτε ομοπλευρές ή ετερόπλευρες. Η έναρξη της φασικής δραστηριότητας των S κυττάρων προηγείται αυτής των νευρώνων των πρόσθιων οφθαλμικών πεδίων και συνεπώς είναι απίθανο η δραστηριότητά τους να μεταφέρει σήματα-αντίγραφα της δραστηριότητας της περιοχής 8. Πέρα απο τους γνωστούς νευρώνες του προκινητικού με δραστηριότητα σχετική με κινήσεις χεριού («H κύτταρα» της μελέτης μας), βρήκαμε και ένα μικρό αριθμό κυττάρων που θα μπορούσαν να λειτουργούν ως λογικές πύλες: κύτταρα που είχαν δραστηριότητα για σακκαδικές μόνο όταν δεν συνοδεύονταν από κινήσεις χεριού (xS νευρώνες), κύτταρα που είχαν δραστηριότητα για κινήσεις χεριού μόνο όταν δεν συνοδεύονταν από σακκαδικές (xΗ νευρώνες), κύτταρα που είχαν δραστηριότητα για συντονισμένες κινήσεις και των δύο φορέων αλλα όχι για κινήσεις χεριού ή για σακκαδικές (AND νευρώνες) και, τέλος, κύτταρα που είχαν δραστηριότητα για κινήσεις χεριού ή για σακκαδικές, αλλά όχι για συντονισμένες κινήσεις και των δύο φορέων (XOR νευρώνες). Τα ευρήματα αυτά συζητώνται στο πλαίσιο μιας σειράς διεργασιών λήψης αποφάσεων οι οποίες διασυνδέουν ειδικά για φορείς κινητικά πλάνα με κινητικά θεμελιακά στοιχεία που είναι ανεξάρτητα από τον φορέα της κίνησης. Τελος, προκειμένου να εξετάσουμε την υπόθεση ότι ο προκινητικός φλοιός εντός και πίσω από την οπίσθια όχθη της τοξοειδούς αύλακας μπορεί να παράγει σακκαδικές, διεγείραμε με ηλεκτρικό ερεθισμό τον μετωπιαίο λοβό εγγύς της τοξοειδούς αύλακας. Εκλύθηκαν σακκαδικες από περιοχές του προκινήτικου που βρισκονται σε ανατομική συνέχεια με τα πρόσθια οφθαλμικά πεδία και επεκτείνονταν εως 2 χιλιοστά πίσω από την περιοχή αναπαράστασης των οφθαλμικών κινήσεων ομαλής παρακολούθησης. Οι παραγόμενες από τον προκινητικό σακκαδικές είχαν ομόπλευρα χαρακτηριστικά ανύσματα. Επίσης παρουσίαζαν χαμηλότερες μέγιστες ταχύτητες και πιο επίπεδα προφίλ ταχύτητας σε σχέση με τις κινήσεις που παράγονται απο διέγερση των πρόσθιων οφθαλμικών πεδίων.