Response of the insect Halyomorpha halys (Hemiptera: Pentatomidae) to physical and chemical stimuli

Abstract

Halyomorpha halys (Hemiptera: Pentatomidae), an invasive polyphagous pest native to East Asia, has become increasingly problematic in European agriculture, including Northern Greece, where it causes significant damage to high-value crops such as kiwifruit, peaches and apples. Since its accidental introduction into Europe, the species has demonstrated remarkable adaptability and rapid range expansion, owing to its strong dispersal capacity, wide host range, and ability to exploit both natural and anthropogenic habitats. Despite its expanding range and economic impact, region-specific knowledge of its biology and behavior remains limited, hindering the development of effective monitoring and management strategies. This thesis addresses key knowledge gaps by investigating the seasonal biology, reproductive strategies and chemical ecology of H. halys in Northern Greece, providing essential data for improving pest management in Mediterranean environments.The work is structured in two main parts, each targeting different but complementary aspects of the pest’s ecology. The first part focuses on the insect's seasonal biology and population dynamics. Field studies conducted across three consecutive years in kiwifruit orchards in Imathia and Pieria revealed that H. halys completes two overlapping generations over the growing season in Northern Greece. This finding is particularly relevant for forecasting, since the coexistence of different life stages throughout the growing season complicates timing for monitoring and control interventions. Seasonal population dynamics data was collected, including the temporal distribution of nymphal instars and adults, providing insights into periods of peak activity and crop vulnerability, to determine the timing and abundance of different life stages throughout the growing season. In addition, laboratory experiments using overwintered individuals confirmed the presence of facultative reproductive diapause in local populations, with females requiring an additional time period following emergence from overwintering sites to become sexually mature and commence oviposition. These findings provide a foundational understanding of the pest’s life cycle in the studied region and support more accurate forecasting of its seasonal activity and potential pest outbreaks.The second part of the thesis investigates the sensory mechanisms involved in host plant detection and selection, with emphasis on both physical and chemical stimuli. Field experiments were conducted to evaluate the role of trap structure and color on the capture rates of H. halys in pheromone-baited traps. Results showed that both factors significantly affect trap attractiveness and can influence monitoring accuracy. These results highlight the importance of optimizing trap design for reliable population assessment, as variations in physical cues can alter capture rates and potentially bias population estimates. Beyond physical stimuli, chemical cues emitted by host plants were also investigated as potential drivers of host selection. Headspace collections and GC-MS analysis were used to identify volatile organic compounds (VOCs) emitted by key host plants, including kiwifruit, apple, cotton, industrial cannabis, and apples (red and golden delicious). Our results showed that the qualitative composition of VOCs varied among host plant species, but 13 compounds were shared among the sampled host plants. To further explore the physiological basis of host detection, electrophysiological experiments using coupled gas chromatography-electroantennographic detection (GC-EAD) were conducted. These assays demonstrated that H. halys adults exhibit antennal responses to multiple VOCs emitted by kiwifruit at different phenological stages. Importantly, several antennally-active compounds were associated with specific stages of fruit development, indicating that the olfactory system of H. halys is finely tuned to detect plant volatiles in a phenology-dependent manner. This provides strong evidence that host selection is mediated not only by the availability of hosts but also by the chemical cues that vary with plant developmental stages. These findings advance our understanding of the sensory ecology of H. halys and open new perspectives for exploiting semiochemicals in integrated pest management strategies, such as lures or attract-and-kill systems.Altogether, this thesis provides a comprehensive analysis of the seasonal biology, reproductive strategies, and chemical ecology of H. halys under Mediterranean conditions. By integrating multi-year field surveys, laboratory assays, chemical analyses, and electrophysiological experiments, it delivers novel insights into how this invasive pest adapts and thrives in Northern Greece. The results contribute to both fundamental entomological knowledge and applied pest management by offering region-specific data that can guide the development of more effective, locally adapted monitoring tools and sustainable control strategies. In the broader context, this work underscores the importance of combining ecological and chemical approaches when studying invasive pests and provides a scientific foundation for mitigating the economic impact of H. halys on European agriculture.

To Halyomorpha halys (Hemiptera: Pentatomidae), ένα εξαιρετικά πολυφάγο και χωροκατακτητικό έντομο με καταγωγή από την Ανατολική Ασία, έχει εξελιχθεί σε σοβαρό εχθρό της πρωτογενούς παραγωγής στην Ευρώπη, προκαλώντας σημαντικές ποιοτικές και ποσοτικές ζημιές και στη Βόρεια Ελλάδα, κυρίως σε καλλιέργειες υψηλής αξίας όπως η ακτινιδιά, η ροδακινιά και η μηλιά. Παρά τη ραγδαία εξάπλωσή του, οι γνώσεις για τη βιολογία και τη συμπεριφορά του είδους υπό μεσογειακές συνθήκες παραμένουν περιορισμένες, γεγονός που δυσχεραίνει την ανάπτυξη αποτελεσματικών και βιώσιμων στρατηγικών παρακολούθησης και διαχείρισης. Ο στόχος της παρούσας διατριβής είναι να καλυφθούν αυτά τα κενά γνώσης, με τη μελέτη της εποχικής ανάπτυξης και της χημικής οικολογίας του εντόμου σε συνθήκες Βόρειας Ελλάδας.Η εργασία χωρίζεται σε δύο κύρια μέρη, που εστιάζουν σε διαφορετικές αλλά συμπληρωματικές πτυχές της οικολογίας του εντόμου. Στο πρώτο, μελετάται η εποχική ανάπτυξη του H. halys. Πειράματα πεδίου σε οπωρώνες ακτινιδιάς στις Περιφερειακές Ενότητες Ημαθίας και Πιερίας, που διήρκεσαν τρία χρόνια, έδειξαν ότι το έντομο συμπληρώνει δύο αλληλοεπικαλυπτόμενες γενεές ανά καλλιεργητική περίοδο. Συλλέχθηκαν δεδομένα για την εποχική εμφάνιση και την πληθυσμιακή κατανομή των ανήλικων σταδίων και των ενηλίκων. Παράλληλα, πειράματα στο εργαστήριο με άτομα του διαχειμάζοντος πληθυσμού έδειξαν ότι ο τοπικός πληθυσμός εμφανίζει προαιρετική αναπαραγωγική διάπαυση (facultative reproductive diapause), με τα θηλυκά άτομα να χρειάζονται επιπλέον χρόνο μετά την έξοδο από τις θέσεις διαχείμασης ώστε να ωριμάσουν σεξουαλικά και να αρχίσουν να αποθέτουν αυγά. Τα αποτελέσματα αυτά προσφέρουν σημαντικές πληροφορίες για τον βιολογικό κύκλο του εντόμου και συμβάλλουν στην καλύτερη πρόβλεψη της εποχιακής του δραστηριότητας.Το δεύτερο μέρος της διατριβής επικεντρώνεται στους μηχανισμούς που χρησιμοποιεί το H. halys για να εντοπίσει και να επιλέξει τα φυτά-ξενιστές του, εστιάζοντας τόσο σε φυσικά όσο και σε χημικά ερεθίσματα. Πραγματοποιήθηκαν πειράματα πεδίου για να αξιολογηθεί η επίδραση του χρώματος και της δομής των παγίδων στις συλλήψεις των ανήλικων και ενήλικων ατόμων του εντόμου. Τα αποτελέσματα έδειξαν ότι και οι δύο παράγοντες επηρεάζουν σημαντικά την αποτελεσματικότητα των παγίδων. Στη συνέχεια, συλλέχθηκαν πτητικές οργανικές ουσίες (VOCs) από πέντε είδη φυτών-ξενιστών (ακτινιδιά, μηλιά, βαμβάκι, βιομηχανική κάνναβη, μήλα red και golden delicious), οι οποίες αναλύθηκαν με την τεχνική της αέριας χρωματογραφίας συνδεδεμένης με φασματογράφο μάζας (GC-MS). Το πτητικό προφίλ των φυτών-ξενιστών διέφερε, ωστόσο εντοπίστηκαν 13 ενώσεις κοινές σε όλα τα είδη που εξετάστηκαν. Τέλος, με τη μέθοδο της ηλεκτροαντεννογραφίας συνδεδεμένης με αέριο χρωματογράφο (GC-EAD) διαπιστώθηκε ότι τα ενήλικα άτομα του H. halys διαθέτουν οσφρητικούς υποδοχείς που αποκρίνονται στις ενώσεις που εκλύονται από τρία διαφορετικά φαινολογικά στάδια της ακτινιδιάς, υποδεικνύοντας ότι η εύρεση και η επιλογή του ξενιστή από το έντομο σχετίζεται με το στάδιο ανάπτυξης του φυτού. Συνολικά, η διατριβή αυτή παρέχει μια ολοκληρωμένη ανάλυση της εποχιακής ανάπτυξης και της χημικής οικολογίας του H. halys σε μεσογειακές συνθήκες. Μέσα από τον συνδυασμό πειραμάτων πεδίου, εργαστηριακών πειραμάτων, χημικών αναλύσεων και ηλεκτροφυσιολογικών καταγραφών, παρουσιάζονται νέα δεδομένα για τον τρόπο με τον οποίο το έντομο αυτό προσαρμόζεται και εξαπλώνεται στη Βόρεια Ελλάδα. Τα αποτελέσματα συμβάλλουν τόσο στη βασική εντομολογική γνώση όσο και στην εφαρμοσμένη φυτοπροστασία, παρέχοντας επιστημονικά τεκμηριωμένες πληροφορίες που μπορούν να αξιοποιηθούν για την ανάπτυξη πιο αποτελεσματικών και τοπικά προσαρμοσμένων στρατηγικών παρακολούθησης και ολοκληρωμένης διαχείρισης.