A one dimensional one directional neural network model of the superior colliculus

Abstract

Our goal was to construct a biologically motivated neural network model of the primate superior colliculus (SC). SC is a brainstem nucleus involved in the programming and execution of fast eye movements called saccades. Assumptions. Our model is based on the following assumptions: 1) It is a neural network model, consisting of units (or elements) that represent groups of neurons, and their activation represent the firing rate of the groups of neurons. 2) It contains among its simulated collicular neurons the layers of motor (TLLBs), visual (Vs), quasivisual (QVs) and predictive visual (PVs) units. 3) It uses the “MSH” model of the brainstem oculomotor nuclei. This does not mean that it is not compatible with other models of the same structure (e.g. the model by Scudder). 4) All real collicular two-dimensional layers of cells are simulated with one-dimensional arrays of units. This is merely a simplification. The generalization to a two-dimensional model resembling the real SC poses no difficulties. 5) It contains excitatory connections between the output motor elements of the superior colliculus, whose strength varies realistically with the distance between the units of the motor layer. 6) It contains global inhibition at the motor (TLLB) layer. 7) It contains an intracollicular mechanism of local inhibition at the PV layer. 8) It contains a gating mechanism from the substantia nigra to keep the SC silent when the eyes fixate a target. 9) It does not use eye position or eye velocity information as an input to the SC. Instead, a realistic signal originating from the RTLLB neurons of the reticular formation is used as a feedback signal to the PV layer of the SC (and more specifically to inhibitory PVs). The time integral of this signal is directly proportional to the total eye displacement of the eye. 10) It makes no use of a head fixed frame of reference for visual targets either inside the SC or as an input to it. Instead, it uses only the experimentally well justified representations of retinal error and static motor error that are present inside the SC. 11) It places the SC outside the feedback loop that is believed to control saccade metrics. 12) It assumes that the electrical stimulation of the deep collicular layers does not directly excite the output of the SC, but instead is stimulates the axons that give input to the motor (output) layer of the SC. 13) The position sensitivity (dependence of the size of an electrically elicited saccade on the initial position of the eye) is a result of the parallel excitation of axons that elicit slow eye movements. We do not deal with the position sensitivity because we assume that it is not related with the collicular mechanism that produces saccades. Results. Our model produces the following results: 1) It can produce in cooperation with the MSH model of the burst generator eye movements in agreement with known psychophysics. 2) It produces movements towards the center of gravity of two or more targets (weighted average result). It is thus able to perform a nonlinear vectorial evaluation of its inputs. 3) It always gives one hill of activity at the motor output layer of the SC, with either visual or electrical stimulation. The anatomical position of this activity inside the superior colliculus depends only on movement metrics and not on the number of targets that evoked this movement. The development of this hill of activity is due to the lateral excitatory connections. 4) It contains a retinotopic map of visual targets in the PV and QV layer that is dynamically updated during eye movements (remapping of targets). It thus offers a model for the activation profiles of PVs and QVs. 5) It gives a sequence of two accurate visually guided eye movements (double step saccade paradigm) despite the fact that no visual information is available before the execution of the second saccade. It is shown that the realistic eye displacement signal of reticular origin to the PV layer of the SC is adequate to recalculate saccade metrics in retinotopic coordinates. 6) It gives roughly constant saccade metrics with electrical stimulation, irrespective of current frequency and intensity. 7) It gives a weighted average result when two SC sites are simultaneously electrically stimulated with two electrodes. 8) It gives a sequence of consecutive movements (staircase) with continuous electrical stimulation at a single site. 9) It generates a fixed burst of activity at the output layer of the SC with either a transient visual stimulus or a continuous electrical stimulation. This burst drives the aforementioned MSH model. At prolonged electrical stimulation, it gives a series of bursts at SC exit with latency between them, which give the aforementioned staircase of saccades. 10) It does not simulate the experiment of OPN electrical stimulation. During the residual saccade after release from OPN stimulation, it gives a residual collicular activity, which is the same fixed burst that is elicited for the whole saccade. 11) It reproduces the effects of SC lesions after partial inactivation of its units. It produces smaller than normal (hypometric) horizontal saccades when a region corresponding to bigger horizontal saccades is deactivated, and bigger than normal (hypermetric) horizontal saccades when a region corresponding to smaller horizontal saccades is deactivated. Experimental evaluation of our model. All the above assumptions and results are amenable to experimental test. Some experiments have already been done, and are retrodictions for our model or possible falsification for it. Others have not been done yet or remain unresolved as a result of contradictory results from different researchers, and serve as predictions. The following table shows the extent to which our assumptions and results reflect empirical evidence. […]

Σκοπός μας σε αυτήν την μελέτη ήταν να κατασκευάσουμε ένα νευρωνικό δίκτυο το οποίο θα χρησιμεύσει ως μοντέλο του άνω διδυμίου (Α.∆.) των πρωτευόντων. Το Α.∆. είναι ένας πυρήνας του στελέχους ο οποίος εμπλέκεται στον προγραμματισμό και στην εκτέλεση γρήγορων κινήσεων των ματιών οι οποίες ονομάζονται σακκαδικές. Παραδοχές του μοντέλου. Το μοντέλο μας κάνει τις ακόλουθες βασικές παραδοχές, ή αλλιώς έχει τα ακόλουθα χαρακτηριστικά: 1) Είναι ένα νευρωνικό δίκτυο-μοντέλο, αποτελούμενο από μονάδες (ή στοιχεία) τα οποία αντιπροσωπεύουν ομάδες νευρώνων, και των οποίων η δραστηριότητα αντιπροσωπεύει την δραστηριότητα των ομάδων των νευρώνων. 2) Εμπεριέχει μονάδες που εξομοιώνουν πολλά νευρικά κύτταρα του άνω διδυμίου, όπως τα κινητικά τα οποία ονομάζονται TLLB, καθώς και τα οπτικά κύτταρα V και τα κύτταρα QV και PV. 3) Χρησιμοποιείτο μοντέλο “MSH” των οφθαλμοκινητικών πυρήνων του εγκεφαλικού στελέχους. Αυτό δεν σημαίνει ότι δεν είναι συμβατό και με άλλα μοντέλα των πυρήνων του εγκεφαλικού στελέχους (π.χ. το μοντέλο του Scudder). 4) Για να απλοποιήσουμε την προσομοίωσή μας, χρησιμοποιήσαμε μονοδιάστατες στοιβάδες μονάδων για να εξομοιώσουμε τις δισδιάστατες στοιβάδες κυττάρων του πραγματικού άνω διδυμίου. Θεωρούμε ότι η γενίκευση σε ένα δισδιάστατο μοντέλο του άνω διδυμίου, το οποίο θα μοιάζει περισσότερο στο πραγματικό άνω διδύμιο, δεν παρουσιάζει δυσκολίες. 5) Τα κινητικά κύτταρα στην έξοδό του συνδέονται με διεγερτικές συνάψεις μεταξύ τους. H ισχύς των συνάψεων αυτών μεταβάλλεται ρεαλιστικά ως συνάρτηση της απόστασης μεταξύ των συνδεόμενων μονάδων της κινητικής στοιβάδας. 6) Εμπεριέχει έναν μηχανισμό εκτεταμένης αναστολής μέσα στις κινητικές στοιβάδες του άνω διδυμίου. 7) Εμπεριέχει έναν μηχανισμό τοπικής αναστολής στην στοιβάδα PV. 8) Εμπεριέχει έναν μηχανισμό λογικής πύλης στον πυρήνα της μέλαινας ουσίας, οποίος κρατά το Α.∆. σιωπηλό όταν τα μάτια είναι ακίνητα εστιάζοντας έναν στόχο. 9) ∆εν χρησιμοποιεί πληροφορία σχετική με την θέση ή την ταχύτητα του ματιού ως είσοδο στο Α.∆. Αντί αυτής, χρησιμοποιείται ένα αληθοφανές σήμα, προερχόμενο από τους νευρώνες RTLLB του δικτυωτού σχηματισμού το οποίο επανατροφοδοτείται στην στοιβάδα PV του Α.∆.. Το ολοκλήρωμα στον χρόνο αυτού του σήματος είναι ευθέως ανάλογο της συνολικής μετατόπισης του ματιού. 10) ∆εν χρησιμοποιεί πουθενά μέσα στο Α.∆. ή ως είσοδο σε αυτό το σήμα της θέσης των οπτικών στόχων σε σχέση με σύστημα συντεταγμένων προσκολλημένο στο κεφάλι. Αντί αυτού, χρησιμοποιεί μόνο τις αναπαραστάσεις του αμφιβληστροειδικού λάθους και του στατικού κινητικού λάθους, των οποίων η παρουσία στο Α.∆. είναι πειραματικά τεκμηριωμένη. 11) Τοποθετείτο Α.∆. έξω από τον βρόγχο ανάδρομης ρύθμισης, ο οποίος πιστεύεται ότι ελέγχει το μέγεθος των σακκαδικών κινήσεων. 12) Η ηλεκτρική διέγερση των εν τω βάθει στοιβάδων του Α.∆. δεν διεγείρει απ’ ευθείας την έξοδο του Α.∆., αλλά διεγείρει τους άξονες οι οποίοι δίνουν είσοδο στην κινητική στοιβάδα εξόδου του Α.∆. 13) Η ευαισθησία θέσης (εξάρτηση του μεγέθους της εκλυόμενης σακκαδικής κίνησης από την αρχική θέση του ματιού σε ηλεκτρική διέγερση των εν τω βάθει στοιβάδων του Α.∆) οφείλεται στην παράλληλη διέγερση αξόνων οι οποίοι προκαλούν αργές κινήσεις των ματιών. ∆εν ασχολούμαστε με την ερμηνεία της ευαισθησίας θέσης επειδή θεωρούμε ότι δεν σχετίζεται άμεσα με τον μηχανισμό του Α.∆. που παράγει σακκαδικές κινήσεις. Αποτελέσματα. Το μοντέλο μας δίνει τα ακόλουθα αποτελέσματα: 1) Σε συνεργασία με το μοντέλο MSH της γεννήτριας παλμών του εγκεφαλικού στελέχους, παράγει κινήσεις του ματιού συμβατές με ψυχοφυσικά δεδομένα. 2) Παράγει κινήσεις προς το κέντρο βάρους δύο ή περισσοτέρων στόχων (αποτέλεσμα του σταθμισμένου μέσου όρου). Είναι συνεπώς ικανό να κάνει μια μη γραμμική διανυσματική σύνθεση δύο διαφορετικών εισόδων. 3) Δίνει πάντα ένα βουνό δραστηριότητας μέσα στην κινητική στοιβάδα του Α.∆.. Η ανατομική θέση αυτής της δραστηριότητας στο εσωτερικό του Α.∆. εξαρτάται μόνο από το μέγεθος της κίνησης και όχι από τον αριθμό των στόχων οι οποίοι προκάλεσαν την κίνηση. Η ανάπτυξη αυτού του βουνού δραστηριότητας οφείλεται στις παράπλευρες διεγερτικές συνδέσεις. 4) Περιέχει έναν αμφιβληστροειδοκεντρικό χάρτη των οπτικών στόχων, ο οποίος ανανεώνεται δυναμικά κατά την διάρκεια των κινήσεων των ματιών (επαναχαρτογράφηση των στόχων). Προσφέρει έτσι ένα μοντέλο για τις δραστηριότητες των κυττάρων PV και QV. 5) Δίνει μια ακολουθία δύο ακριβών σακκαδικών κινήσεων προς οπτικούς στόχους (διαδοχικές σακκαδικές κινήσεις σε δύο στόχους), παρά το γεγονός ότι καμία οπτική πληροφορία δεν είναι διαθέσιμη πριν την εκτέλεση της δεύτερης κίνησης. ∆είχνουμε ότι το αληθοφανές σήμα της μετατόπισης του ματιού που προέρχεται από τον δικτυωτό σχηματισμό επαρκεί για τον επαναϋπολογισμό του μεγέθους της κίνησης σε αμφιβληστροειδικές συντεταγμένες. 6) Δίνει σακκαδικές κινήσεις σχεδόν σταθερού μέτρου ανεξαρτήτως της έντασης και της συχνότητας του ρεύματος σε διέγερση με ένα ηλεκτρόδιο. 7) Δίνει το αποτέλεσμα του σταθμισμένου μέσου όρου όταν διεγείρουμε ηλεκτρικά ταυτόχρονα δύο περιοχές του Α.∆. 8) Δίνει μια ακολουθία διαδοχικών σακκαδικών κινήσεων (σκάλα) με συνεχόμενη ηλεκτρική διέγερση σε μία περιοχή. 9) Δίνει έναν αμετάβλητο παλμό δραστηριότητας στην στοιβάδα εξόδου του Α.∆. με είσοδο είτε ένα παροδικό οπτικό ερέθισμα είτε συνεχή ηλεκτρικό ερεθισμό. Αυτός ο παλμός δίνει την κατάλληλη είσοδο στο προαναφερθέν μοντέλο MSH. Σε παρατεταμένο ηλεκτρικό ερεθισμό, δίνει μια αλληλουχία παλμών στην έξοδο του Α.∆. με μία καθυστέρηση μεταξύ τους. Η αλληλουχία αυτή δίνει την προαναφερθείσα σκάλα σακκαδικών κινήσεων. 10) ∆εν προσομοιώνει το πείραμα της ηλεκτρικής διέγερσης των OPN. Κατά την διάρκεια της υπολειπόμενης σακκαδικής κίνησης μετά την διακοπή της ηλεκτρικής διέγερσης των OPN, δίνει μια υπολειπόμενη δραστηριότητα στο Α.∆., η οποία είναι ο ίδιος αμετάβλητος παλμός δραστηριότητας που εκλύεται και για ολόκληρη την σακκαδική κίνηση. 11) Προσομοιώνει τα αποτελέσματα των βλαβών του Α.∆. μετά από απενεργοποίηση μέρους των μονάδων του. Δίνει μικρότερες (υπομετρικές) οριζόντιες σακκαδικές κινήσεις όταν έχει απενεργοποιηθεί μια περιοχή που αντιστοιχεί σε μεγαλύτερες οριζόντιες σακκαδικές κινήσεις, και μεγαλύτερες (υπερμετρικές) σακκαδικές κινήσεις όταν έχει απενεργοποιηθεί μια περιοχή που αντιστοιχεί σε μικρότερες οριζόντιες σακκαδικές κινήσεις. Πειραματική αξιολόγηση του μοντέλου μας. Όλες οι παραπάνω παραδοχές και αποτελέσματα υπόκεινται σε πειραματικό έλεγχο. Μερικά πειράματα έχουν ήδη γίνει και είτε αποτελούν το ερμηνευτικό πεδίο του μοντέλου μας είτε μπορούν να χρησιμεύσουν ενδεχομένως για την διάψευσή του. Κάποια πειράματα, τα οποία χρησιμεύουν ως προβλέψεις του μοντέλου, δεν έχουν γίνει ακόμα ή έχουν γίνει από διαφορετικούς ερευνητές με αντιφατικά αποτελέσματα. Ο ακόλουθος πίνακας δείχνει κατά πόσον οι παραδοχές μας και τα αποτελέσματά μας συμφωνούν με τα εμπειρικά δεδομένα. [...]