Quantitative mapping of monkey cortical areas during oculomotor behavior: in vivo functional imaging with the autoradiographic method of [14C]-deoxyglucose

Abstract

We applied the quantitative autoradiographic method of [¹⁴C]-deoxyglucose to study the location and extent of intraparietal and superior temporal cortical activation in monkeys performing: i) fixation of a central visual target, ii) visually-guided saccades, and iii) memory-guided saccades, of similar amplitude and direction as in the visually-guided saccades, of similar amplitude and direction as in the visually-guided paradigms, in complete darkness. By eliminating visual stimulation in the memory-guided task, we dissociated the effects related to the sensory component from the effects related to the motor component of saccadic behavior. This is the first study to provide high-resolution two-dimensional functional and anatomical maps of metabolic activity of the intraparietal and the superior temporal cortices that allowed for direct comparisons between different experimental conditions. In the intraparietal cortex, visually-guided saccades induced enhanced metabolic activation in approximately the middle and anterior third of the lateral bank of the IPs. The effect spread in both the ventral and dorsal subdivisions of area LIP (LIPv and LIPd, respectively), as we confirmed with histological examination. Our results demonstrate that the oculomotor-related area LIP extends further rostrally than traditionally reported to include most of the anterior part of the bank. Besides saccade execution, area LIPd requires visual stimulation for maximal activation. The effect induced by memory-guided saccades was equally robust as that induced in the visual-guided paradigm, but was confined to the middle third of the lateral bank within LIPv. Active fixation of a visual target induced significant metabolic activation in the border of LIPd/LIPv and extended in the anterior part of the lateral bank within area LIPd, covering approximately one-third of the neuronal space allocated to visually-guided saccades. We propose that the lateral intraparietal cortex represents visual and motor space in functionally segregated subregions. A rostral subregion located superficially (close to the crown) within the cytoarchitectonically-defined area LIPd is mainly dedicated to the visuo-spatial aspect of oculomotor behavior. A caudal one deeper in the bank (close to the fundus) within the cytoarchitectonically-defined area LIPv is predominantly associated with the motor component of saccadic activity. In the superior temporal cortex, oculomotor behavior activated a constellation of brain areas, providing evidence for their involvement in saccadic eye movements. All areas that comprise the motion-complex network traditionally implicated in the analysis of visual motion and in smooth-pursuit execution i.e., MT/V5, in the lower bank of the STs, MST, in the upper bank of the STs, and FST, in the floor of the STs, were significantly activated during memory-guided saccades. Interestingly, we observed enhanced metabolic activation in the rest of the regions of the caudal STs, which are not usually implicated in oculomotor/fixational behavior. Both the posterior and the anterior subdivisions of area V4t in the lower bank were activated during the execution of visually- and memory-guided saccades, whereas the intermediate part of polysensory area TPO (TPOi) in the upper bank displayed significant activation in the visually-guided saccade task. Fixation-related metabolic increases were observed in the areas with central field representations, i.e. the foveal part of MT (MTf), ventrally, in the anterior part of V4t (V4ta), in FST and in area TEO. Our findings demonstrate that areas MT/V5, MST and V4t receive and/or process extra-retinal saccade-related information.

Με την ποσοτική αυτοραδιογραφική μέθοδο της [14C]‐δεοξυγλυκόζης χαρτογραφήθηκε η μεταβολική δραστηριότητα στην ενδοβρεγματική και άνω κροταφική αύλακα πιθήκων που εκτελούσαν i) εστίαση βλέμματος σε κεντρικό οπτικό στόχο, ii) σακκαδικές κινήσεις προς οπτικούς στόχους και iii) σακκαδικές κινήσεις προς απομνημονευμένους στόχους στο σκοτάδι, ώστε να διαχωριστεί η κινητική από την αισθητική (οπτική) συνιστώσα της συμπεριφοράς. Η τοπική κατανάλωση γλυκόζης κατά μήκος των υπό εξέταση περιοχών υπολογίστηκε σε αυτοραδιογραφικές εικόνες οριζόντιων σειριακών τομών, με τη βοήθεια συστήματος ανάλυσης εικόνας. Η κατανομή της μεταβολικής δραστηριότητας καθ’ όλη την προσθιοπίσθια και ραχιαιοκοιλιακή έκταση των υπό ανάλυση περιοχών αναπαραστήθηκε σε δισδιάστατους χάρτες υψηλής διακρισιμότητας. Οι χάρτες όλων των ημισφαιρίων ευθυγραμμίστηκαν ώστε να συμπέσουν με πρότυπο χάρτη, επιτρέποντας την άμεση σύγκριση μεταβολικών δεδομένων που προήλθαν από διαφορετικούς εγκεφάλους. Εντός της ενδοβρεγματικής αύλακας, στα ημισφαίρεια αντίπλευρα από τις εκτελούμενες κινήσεις, ενεργοποιήθηκαν διαφορετικές, μερικώς επικαλυπτόμενες υποπεριοχές κατά την εκτέλεση σακκαδικών κινήσεων προς οπτικούς και προς απομνημονευμένους στόχους. Αυξημένη μεταβολική δραστηριότητα παρατηρήθηκε σε εκτενές τμήμα της πλάγιας όχθης κατά την εκτέλεση σακκαδικών κινήσεων προς οπτικούς στόχους. Η ενεργοποίηση κάλυπτε το μεσαίο και πρόσθιο τρίτο της αύλακας που αντιστοιχούν στην κοιλιακή και ραχιαία πλάγια ενδοβρεγματική υποπεριοχή, όπως επιβεβαίωσε η ιστολογική παρατήρηση. Για την μέγιστη ενεργοποίηση του πρόσθιου τμήματος της αύλακας απαιτείται οπτικός ερεθισμός. Κατά την εκτέλεση σακκαδικών κινήσεων προς απομνημονευμένους στόχους, απουσία οπτικού ερεθισμού, η μεταβολική δραστηριότητα περιορίστηκε στο μεσαίο τρίτο της αύλακας στην κοιλιακή πλάγια ενδοβρεγματική υποπεριοχή. Κατά την εστίαση βλέμματος σε κεντρικό οπτικό στόχο, η μεταβολική δραστηριότητα εκτεινόταν από το όριο μεταξύ της κοιλιακής και της ραχιαίας πλάγιας ενδοβρεγματικής υποπεριοχής μέχρι το πρόσθιο τμήμα της αύλακας και κατελάμβανε περίπου το ένα τρίτο του νευρωνικού χώρου που ενεργοποιήθηκε κατά την εκτέλεση οπτικά καθοδηγούμενων σακκαδικών κινήσεων. Προτείνουμε συνεπώς ότι η οφθαλμοκινητική περιοχή στην πλάγια όχθη της ενδοβρεγματικής αύλακας εκτείνεται από το μεσαίο μέχρι το πρόσθιο τρίτο της αύλακας. H ραχιαία πλάγια ενδοβρεγματική υποπεριοχή ενεργοποιείται κυρίως λόγω παρουσίας οπτικού ερεθισμού, ενώ η κοιλιακή πλάγια ενδοβρεγματική υποπεριοχή ενεργοποιείται κυρίως λόγω των εκτελούμενων σακκαδικών κινήσεων. Εντός της οπίσθιας άνω κροταφικής αύλακας, στα ημισφαίρεια αντίπλευρα από τις εκτελούμενες κινήσεις, παρατηρήθηκε σημαντική ενεργοποίηση διαφόρων φλοιικών περιοχών. Κατά την εκτέλεση σακκαδικών κινήσεων προς οπτικούς στόχους ενεργοποιήθηκαν οι περιοχές μέση κροταφική, στην οπίσθια όχθη, έσω άνω κροταφική, στην πρόσθια όχθη, και η περιοχή στο δάπεδο της αύλακας, που συνολικά αποτελούν το σύστημα ανάλυσης κινούμενων οπτικών ερεθισμάτων. Αυξημένη μεταβολική δραστηριότητα παρατηρήθηκε επίσης στο πρόσθιο και οπίσθιο τμήμα της μεταβατικής οπτικής περιοχής 4, στην οπίσθια όχθη της αύλακας, και στο ενδιάμεσο τμήμα της περιοχής κροταφική‐βρεγματική‐οπτική, στην πρόσθια όχθη της αύλακας. Κατά την εκτέλεση σακκαδικών κινήσεων προς απομνημονευμένους στόχους ενεργοποιήθηκαν οι περιοχές μέση κροταφική, έσω άνω κροταφική, καθώς και το πρόσθιο και οπίσθιο τμήμα της μεταβατικής οπτικής περιοχής 4. Κατά την εστίαση βλέμματος σε οπτικό στόχο σημειώθηκε αυξημένη μεταβολική δραστηριότητα στις περιοχές που σχετίζονται με την αντιπροσώπευση του κεντρικού οπτικού πεδίου, συγκεκριμένα στο τμήμα κεντρικής αντιπροσώπευσης της μέσης κροταφικής περιοχής, στην περιοχή του δαπέδου της αύλακας, στο πρόσθιο τμήμα της μεταβατικής οπτικής περιοχής 4 και στην περιοχή κροταφική‐ινιακή. Συμπερασματικά, στην άνω κροταφική αύλακα, οι περιοχές μέση κροταφική, έσω άνω κροταφική, και η μεταβατική οπτική περιοχή 4 ενεργοποιούνται κατά την εκτέλεση σακκαδικών κινήσεων, ανεξάρτητα από την παρουσία οπτικού ερεθίσματος.