From soil legacy to wheat yield decline: studying the plant soil feedback mechanisms in wheat rotations

Abstract

Winter wheat is one of the most important crops cultivated globally. The yield of winter wheat is stagnating in several areas of the world since the 1990s. Continuous winter wheat cultivation is associated with a marked yield decline that is often attributed to the proliferation of the soil-borne pathogen Gaeumannomyces tritici (take-all). However, it is unlikely that this yield decline is solely due to take-all, but rather it is the outcome of more complex soil-microbe-plant interactions that drive plant-soil feedbacks in the rhizosphere of winter wheat. The soil legacy of the preceding crop is a major determinant of the growth and development of the succeeding plant, and it can be expected that the rotational position of winter wheat will influence the productivity of the following winter wheat. The aim of this thesis was to analyze plant-soil feedbacks in successive winter wheat rotations and better understand the observed yield decline. We specifically aimed at investigating how the rotational position of winter wheat affects the microbial communities and the associated nutrient cycling and enzymatic activity in the soil, and how the root system of winter wheat responds to these changes, thereby affecting plant growth and productivity. Finally, we looked into the potential of compost and plant growth-promoting rhizobacteria to compensate for the growth reduction in continuous winter wheat rotations and provide farmers with a sustainable toolbox to safeguard plant productivity and food production. We developed and used novel mesocosms for growing winter wheat and employing isotopic tracers to enable the quantification of important rhizosphere processes and assess above- and belowground carbon allocation, nitrogen uptake and water uptake from various soil layers. We found that there was much higher initial nitrate availability in the soil of winter wheat after oilseed rape at the germination and tillering growth stage compared to continuous winter wheat, especially in the subsoil. This was associated with nitrogen immobilization by the microbial community, which was associated with distinct root plastic responses and reduced winter wheat growth early in the growing season. Soil legacy of the preceding crop also had a strong influence on soil enzymatic activity and nitrogen cycling as indicated by changes in the activity of nitrogen-related enzymes and the abundance of microbial nitrogen-cycling genes. We also found a higher and sustained belowground allocation of freshly assimilated carbon at the flowering and grain ripening growth stages of winter wheat growing after oilseed rape that was available for microbial use, revealing a higher rhizodeposition in non-successive winter wheat rotations. Non-successive winter wheat converted more of the freshly assimilated carbon into biomass and achieved higher yields than continuous winter wheat. Winter wheat after oilseed rape exhibited distinct patterns in shaping its microbial community, with a higher abundance of taxa involved in important nutrient mineralization processes and capable of conferring plant protection against important soil pathogens. Application of both compost and plant growth-promoting rhizobacteria caused a positive plant-soil feedback in continuous winter wheat cultivation, compensating the growth reduction and yield decline. This work thus demonstrated that yield decline in successive winter wheat rotations is dependent on several key rhizosphere processes and that soil legacy of the preceding crop is an important driver of the productivity of the succeeding plant. By understanding this phenomenon, we can design resilient, productive and multifunctional farming systems that can cope with the increasing adversities of climate change without compromising yield production and food security.... μεταφραση στα ελληνικα.

Το χειμερινό σιτάρι αποτελεί μία από τις σημαντικότερες καλλιέργειες παγκοσμίως. Από τη δεκαετία του 1990, οι αποδόσεις του χειμερινού σιταριού παρουσιάζουν στασιμότητα σε πολλές περιοχές του κόσμου. Η συνεχής καλλιέργεια χειμερινού σιταριού συνδέεται με σημαντική μείωση της απόδοσης, η οποία συχνά αποδίδεται στην εξάπλωση του εδαφογενούς παθογόνου μύκητα Gaeumannomyces tritici (take-all). Ωστόσο, είναι απίθανο η μείωση αυτή να οφείλεται αποκλειστικά στο take-all. Αντίθετα, φαίνεται να αποτελεί το αποτέλεσμα πολύπλοκων αλληλεπιδράσεων μεταξύ εδάφους, μικροοργανισμών και φυτών, οι οποίες διαμορφώνουν τους μηχανισμούς ανατροφοδότησης φυτού–εδάφους (plant–soil feedbacks) στη ριζόσφαιρα του χειμερινού σιταριού. Η κληρονομιά του εδάφους που αφήνει η προηγούμενη καλλιέργεια αποτελεί βασικό παράγοντα που καθορίζει την ανάπτυξη και την εξέλιξη της επόμενης καλλιέργειας. Επομένως, αναμένεται ότι η θέση του χειμερινού σιταριού στην αμειψισπορά επηρεάζει σημαντικά την παραγωγικότητα της επόμενης καλλιέργειας χειμερινού σιταριού. Στόχος της παρούσας διατριβής ήταν η ανάλυση των μηχανισμών ανατροφοδότησης φυτού–εδάφους στις διαδοχικές καλλιέργειες χειμερινού σιταριού, με σκοπό την καλύτερη κατανόηση της παρατηρούμενης μείωσης της απόδοσης. Ειδικότερα, διερευνήθηκε ο τρόπος με τον οποίο η θέση του χειμερινού σιταριού στην αμειψισπορά επηρεάζει τις μικροβιακές κοινότητες του εδάφους, καθώς και τις διεργασίες ανακύκλωσης των θρεπτικών στοιχείων και την ενζυμική δραστηριότητα. Παράλληλα, εξετάστηκε ο τρόπος με τον οποίο το ριζικό σύστημα του χειμερινού σιταριού ανταποκρίνεται στις μεταβολές αυτές, επηρεάζοντας τελικά την ανάπτυξη και την παραγωγικότητα των φυτών. Τέλος, αξιολογήθηκε η δυνατότητα του κομπόστ και των ριζοβακτηρίων που προάγουν την ανάπτυξη των φυτών (Plant Growth-Promoting Rhizobacteria – PGPR) να αντισταθμίσουν τη μείωση της ανάπτυξης στις συνεχείς καλλιέργειες χειμερινού σιταριού, προσφέροντας στους παραγωγούς βιώσιμα εργαλεία για τη διατήρηση της παραγωγικότητας και της επισιτιστικής ασφάλειας. Για την υλοποίηση της μελέτης αναπτύχθηκαν και χρησιμοποιήθηκαν καινοτόμα συστήματα μεσοκοσμών (mesocosms) για την καλλιέργεια χειμερινού σιταριού, σε συνδυασμό με τη χρήση ισοτοπικών ιχνηθετών. Η προσέγγιση αυτή επέτρεψε την ποσοτικοποίηση σημαντικών διεργασιών της ριζόσφαιρας, όπως η κατανομή του άνθρακα πάνω και κάτω από το έδαφος, η πρόσληψη αζώτου και η πρόσληψη νερού από διαφορετικά βάθη του εδάφους. Τα αποτελέσματα έδειξαν ότι κατά τα στάδια της βλάστησης και του αδελφώματος υπήρχε σημαντικά μεγαλύτερη αρχική διαθεσιμότητα νιτρικών στο έδαφος όταν το χειμερινό σιτάρι ακολουθούσε ελαιοκράμβη, σε σύγκριση με τη συνεχή καλλιέργεια χειμερινού σιταριού, ιδιαίτερα στα βαθύτερα εδαφικά στρώματα. Η διαφορά αυτή συνδέθηκε με ακινητοποίηση του αζώτου από τη μικροβιακή κοινότητα, γεγονός που προκάλεσε διαφορετικές αποκρίσεις πλαστικότητας του ριζικού συστήματος και περιόρισε την ανάπτυξη του χειμερινού σιταριού κατά τα πρώτα στάδια της καλλιεργητικής περιόδου. Η εδαφική κληρονομιά της προηγούμενης καλλιέργειας επηρέασε επίσης σημαντικά την ενζυμική δραστηριότητα του εδάφους και τις διεργασίες του κύκλου του αζώτου, όπως φάνηκε από τις μεταβολές στη δραστηριότητα ενζύμων που σχετίζονται με το άζωτο, καθώς και από τις διαφορές στην αφθονία μικροβιακών γονιδίων που συμμετέχουν στον κύκλο του αζώτου. Επιπλέον, διαπιστώθηκε ότι το χειμερινό σιτάρι που καλλιεργήθηκε μετά από ελαιοκράμβη κατεύθυνε μεγαλύτερο και πιο σταθερό ποσοστό του πρόσφατα φωτοσυντιθέμενου άνθρακα προς το υπόγειο τμήμα του φυτού κατά τα στάδια της άνθησης και της ωρίμανσης των κόκκων. Ο άνθρακας αυτός ήταν διαθέσιμος για αξιοποίηση από τη μικροβιακή κοινότητα, γεγονός που υποδηλώνει αυξημένη ριζοεναπόθεση (rhizodeposition) στις μη διαδοχικές καλλιέργειες χειμερινού σιταριού. Παράλληλα, το χειμερινό σιτάρι μετά από ελαιοκράμβη μετέτρεψε μεγαλύτερο ποσοστό του πρόσφατα παραγόμενου άνθρακα σε φυτική βιομάζα και πέτυχε υψηλότερες αποδόσεις σε σχέση με τη συνεχή καλλιέργεια. Το χειμερινό σιτάρι που ακολουθούσε ελαιοκράμβη διαμόρφωσε επίσης μια διαφορετική μικροβιακή κοινότητα στη ριζόσφαιρά του, με αυξημένη παρουσία μικροοργανισμών που συμμετέχουν σε σημαντικές διεργασίες ανοργανοποίησης θρεπτικών στοιχείων και μπορούν να ενισχύσουν την προστασία των φυτών έναντι σημαντικών εδαφογενών παθογόνων. Τέλος, η εφαρμογή τόσο του κομπόστ όσο και των ριζοβακτηρίων που προάγουν την ανάπτυξη των φυτών προκάλεσε θετική ανατροφοδότηση φυτού–εδάφους στις συνεχείς καλλιέργειες χειμερινού σιταριού, αντισταθμίζοντας τη μείωση της ανάπτυξης και της απόδοσης. Συνολικά, η παρούσα διατριβή απέδειξε ότι η μείωση της απόδοσης στις διαδοχικές καλλιέργειες χειμερινού σιταριού εξαρτάται από ένα σύνολο κρίσιμων διεργασιών της ριζόσφαιρας και ότι η εδαφική κληρονομιά της προηγούμενης καλλιέργειας αποτελεί καθοριστικό παράγοντα για την παραγωγικότητα της επόμενης καλλιέργειας. Η βαθύτερη κατανόηση των μηχανισμών αυτών μπορεί να συμβάλει στον σχεδιασμό ανθεκτικών, παραγωγικών και πολυλειτουργικών γεωργικών συστημάτων, ικανών να ανταποκριθούν στις ολοένα αυξανόμενες προκλήσεις της κλιματικής αλλαγής, χωρίς να τίθεται σε κίνδυνο η γεωργική παραγωγή και η επισιτιστική ασφάλεια.

Winterweizen ist eine der wichtigsten weltweit angebauten Nutzpflanzen. Seit den 1990er Jahren stagniert der Ertrag von Winterweizen in mehreren Regionen der Welt. Der kontinuierliche Anbau von Winterweizen ist mit einem deutlichen Ertragsrückgang verbunden, der häufig auf die Ausbreitung des bodenbürtigen Krankheitserregers Gaeumannomyces tritici (Schwarzbeinigkeit) zurückzuführen ist. Es ist jedoch unwahrscheinlich, dass dieser Ertragsrückgang ausschließlich auf die Schwarzbeinigkeit zurückzuführen ist. Vielmehr ist er das Ergebnis komplexerer Wechselwirkungen zwischen Boden, Mikroben und Pflanzen, die die Rückkopplungen zwischen Pflanzen und Boden in der Rhizosphäre von Winterweizen beeinflussen. Das Bodenvermächtnis der Vorfrucht ist ein entscheidender Faktor für das Wachstum und die Entwicklung der Nachfolgepflanze, und es ist zu erwarten, dass die Fruchtfolge von Winterweizen die Produktivität des nachfolgenden Winterweizens beeinflusst. Das Ziel dieser Arbeit war es, die Rückkopplungen zwischen Pflanzen und Boden in aufeinanderfolgenden Winterweizen-Fruchtfolgen zu analysieren und den Ertragsrückgang besser zu verstehen. Wir wollten insbesondere untersuchen, wie sich die Fruchtfolge von Winterweizen auf die mikrobiellen Gemeinschaften und die damit verbundenen Nährstoffkreisläufe und enzymatischen Aktivitäten im Boden auswirkt und wie das Wurzelsystem von Winterweizen auf diese Veränderungen reagiert und dadurch das Pflanzenwachstum und die Produktivität beeinflusst. Schließlich untersuchten wir das Potenzial von Kompost und pflanzenwachstumsfördernden Rhizobakterien, um die Wachstumsreduzierung in kontinuierlichen Winterweizenkulturen auszugleichen und den Landwirten ein nachhaltiges Instrumentarium zur Sicherung der Pflanzenproduktivität und Lebensmittelproduktion an die Hand zu geben. Wir entwickelten und verwendeten neuartige Mesokosmen für den Anbau von Winterweizen und setzten Isotopentracer ein, um die Quantifizierung wichtiger Rhizosphärenprozesse zu ermöglichen und die ober- und unterirdische Kohlenstoffverteilung, Stickstoffaufnahme und Wasseraufnahme aus verschiedenen Bodenschichten zu bewerten. Wir stellten fest, dass die anfängliche Nitratverfügbarkeit im Boden von Winterweizen nach Raps in der Keim- und Bestockungsphase viel höher war als bei kontinuierlichem Winterweizen, insbesondere im Unterboden. Dies führte zur Stickstoffimmobilisierung durch die Bodenmikroorganismen, was sich in deutlichen plastischen Reaktionen der Wurzeln und einem verringerten Wachstum des Winterweizens zu Beginn der Vegetationsperiode niederschlug. Die Beeinflussung des Bodens durch die Vorfrucht hatte einen starken Einfluss auf die enzymatische Aktivität des Bodens und den Stickstoffkreislauf, was sich in Veränderungen der Aktivität stickstoffassoziierter Enzyme und der Häufigkeit mikrobieller, mit dem Stickstoffkreislauf assoziierter Gene zeigte. Wir stellten auch eine erhöhte und anhaltende unterirdische Allokation von frisch assimiliertem Kohlenstoff in der Blüte- und Kornreifungsphase fest, der für die mikrobielle Nutzung zur Verfügung stand, was ein Indikator für eine höhere Rhizodeposition in nicht aufeinanderfolgenden Winterweizenfruchtfolgen war. Nicht aufeinanderfolgender Winterweizen wandelte mehr des frisch assimilierten Kohlenstoffs in Biomasse um und erzielte höhere Erträge als kontinuierlicher Winterweizen. Die mikrobielle Gemeinschaft von Winterweizen nach Raps zeigte bei ihrer Bildung signifikante Muster, die sich durch eine höhere Präsenz von Taxa auszeichneten, die an essenziellen Prozessen der Nährstoffmineralisierung beteiligt sind und den Pflanzen Schutz vor bedeutenden Bodenpathogenen bieten. Sowohl die Anwendung von Kompost als auch von pflanzenwachstumsfördernden Rhizobakterien führte zu positiven Rückkopplungen zwischen Pflanze und Boden beim kontinuierlichen Winterweizenanbau und glich den Wachstums- und Ertragsrückgang aus. Diese Arbeit hat somit gezeigt, dass der Ertragsrückgang in aufeinanderfolgenden Winterweizen-Fruchtfolgen von mehreren wichtigen Rhizosphärenprozessen abhängt und dass das Bodenvermächtnis der Vorfrucht ein wichtiger Faktor für die Produktivität der Folgefrucht ist. Durch das Verständnis dieses Phänomens können wir resiliente, produktive und multifunktionale Anbausysteme entwickeln, die den zunehmenden Widrigkeiten des Klimawandels standhalten, ohne den Ertrag und die Ernährungssicherheit zu beeinträchtigen.