Holistic behavioral modeling: a case study on Drosophila larva foraging

Abstract

This thesis presents the Behavioral Architecture - Dynamic Energy Budget (BA-DEB)framework, a holistic computational approach to behavioral modeling grounded in four core commitments: (i) agent-centered modeling, where the organism is treated as an internally structured and environmentally embedded unit; (ii) comprehensive behavioral scope, instantiated in a modular, hierarchical BA that spans from motor primitives to experience shaped adaptivity; (iii) cross-timescale integration of neural, behavioral, and metabolic processes; and (iv) homeostatic regulation, achieved through the coupling of the BA with a DEB model that simulates internal energetics and shapes behavior through metabolic feedback. These principles are exemplified in a case study of for aging behavior in the Drosophila melanogaster larva – a model organism with a tractable nervous system, rich behavioral repertoire and readily recordable 2D posture – engaged in a well-characterized, structured behavior during a normatively narrow life stage focused on growth and survival. Standalone mechanistic models form a second core contribution of this thesis. These include a stochastic network model of behavioral intermittency and a coupled-oscillator model that captures the biomechanical interference of crawling on lateral bending. These models formalize biologically plausible mechanistic hypotheses and can be integrated intothe BA as modular components, reflecting the framework’s capacity to accommodate diverse behavioral mechanisms within a unified control structure. The BA-DEB framework is implemented in Larvaworld, an open-source simulation and analysis platform that generates realistic behavior by combining mechanistic modeling with data-driven fitting. It facilitates exploratory modeling via unbiased empirical validation, and interdisciplinary collaboration through standardized behavioral modules and flexible experimental configurations. Together, the framework and software platform provide a robust and extensible, conceptual and methodological foundation for building,testing, and comparing models of behavior grounded in biological detail and organized ina behavior-based modular logic.

Η παρούσα διατριβή παρουσιάζει το πλαίσιο Behavioral Architecture – Dynamic Energy Budget (BA-DEB) (Συμπεριφορική Αρχιτεκτονική – Δυναμικός Ενεργειακός Προϋπολογισμός), μια ολιστική υπολογιστική προσέγγιση στη μοντελοποίηση της συμπεριφοράς, θεμελιωμένη σε τέσσερις βασικές δεσμεύσεις: (i) μοντελοποίηση με επίκεντρο τον πράκτορα (agent-centered), όπου ο οργανισμός αντιμετωπίζεται ως μια εσωτερικά δομημένη και περιβαλλοντικά ενσωματωμένη μονάδα· (ii) περιεκτικό συμπεριφορικό εύρος, το οποίο υλοποιείται σε μια αρθρωτή (modular), ιεραρχική Συμπεριφορική Αρχιτεκτονική (BA) που εκτείνεται από τα κινητικά πρωταρχικά στοιχεία (motor primitives) έως την προσαρμοστικότητα που διαμορφώνεται από την εμπειρία· (iii) ολοκλήρωση νευρικών, συμπεριφορικών και μεταβολικών διεργασιών σε πολλαπλές χρονικές κλίμακες· και (iv) ομοιοστατική ρύθμιση, η οποία επιτυγχάνεται μέσω της σύζευξης της BA με ένα μοντέλο DEB που προσομοιώνει την εσωτερική ενεργειακή οικονομία και διαμορφώνει τη συμπεριφορά μέσω μεταβολικής ανάδρασης. Οι αρχές αυτές αποτυπώνονται σε μια μελέτη περίπτωσης της τροφοληπτικής συμπεριφοράς της προνύμφης της Drosophila melanogaster – ενός πρότυπου οργανισμού με ευχείριστο νευρικό σύστημα, πλούσιο συμπεριφορικό ρεπερτόριο και εύκολα καταγράψιμη δισδιάστατη (2D) στάση σώματος – η οποία επιδίδεται σε μια καλά χαρακτηρισμένη, δομημένη συμπεριφορά κατά τη διάρκεια ενός κανονιστικά στενού σταδίου ζωής, εστιασμένου στην ανάπτυξη και την επιβίωση. Τα αυτοτελή μηχανιστικά μοντέλα αποτελούν μια δεύτερη βασική συνεισφορά της παρούσας διατριβής. Σε αυτά περιλαμβάνονται ένα στοχαστικό μοντέλο δικτύου της συμπεριφορικής διαλειπτικότητας (behavioral intermittency) και ένα μοντέλο συζευγμένων ταλαντωτών (coupled-oscillator) που αποτυπώνει τη βιομηχανική παρεμβολή του έρποντος βαδίσματος (crawling) στην πλευρική κάμψη. Τα μοντέλα αυτά τυποποιούν βιολογικά εύλογες μηχανιστικές υποθέσεις και μπορούν να ενσωματωθούν στην BA ως αρθρωτά συστατικά (modular components), αντανακλώντας την ικανότητα του πλαισίου να φιλοξενεί ποικίλους συμπεριφορικούς μηχανισμούς εντός μιας ενοποιημένης δομής ελέγχου. Το πλαίσιο BA-DEB υλοποιείται στο Larvaworld, μια ανοικτού κώδικα πλατφόρμα προσομοίωσης και ανάλυσης που παράγει ρεαλιστική συμπεριφορά συνδυάζοντας τη μηχανιστική μοντελοποίηση με την προσαρμογή βάσει δεδομένων (data-driven fitting). Διευκολύνει τη διερευνητική μοντελοποίηση μέσω αμερόληπτης εμπειρικής επικύρωσης, καθώς και τη διεπιστημονική συνεργασία μέσω τυποποιημένων συμπεριφορικών αρθρωμάτων (modules) και ευέλικτων πειραματικών διαμορφώσεων. Από κοινού, το πλαίσιο και η πλατφόρμα λογισμικού παρέχουν ένα ισχυρό και επεκτάσιμο, εννοιολογικό και μεθοδολογικό θεμέλιο για τη δόμηση, τον έλεγχο και τη σύγκριση μοντέλων συμπεριφοράς, θεμελιωμένων στη βιολογική λεπτομέρεια και οργανωμένων σε μια αρθρωτή λογική βασισμένη στη συμπεριφορά.