Διερεύνηση της επίδρασης περιβαλλοντικών παραγόντων στον κύκλο ζωής των εντόμων μέσω βιοενεργειακών μοντέλων

Abstract

Climate warming and other climate change factors can significantly affect insect life cycle by altering their population dynamics and geographic distribution. Chemical substances such as insecticides, can cause additional stress by altering the energy flow, limit growth and reproductive performance. Reduced food availability directly influences the organism's physiology. Additionally, both temperature and food availability can increase species sensitivity against chemicals.The aim of this thesis was to investigate how environmental factors, namely temperature, food availability, and exposure to chemicals, affect metabolic processes in organisms, both individually and in combination, and how these effects subsequently shape population dynamics. For this purpose, a modeling framework was developed based on Dynamic Energy Budget (DEB) theory, which incorporates the growth strategy and the nutritional behavior of insects. Specifically, these models were divided into four categories based on two characteristics that strongly affect energy allocation and use during the life cycle. The first characteristic is the type of metamorphosis (partial or complete), since the distinct stages are characterized by different processes and therefore energy requirements. The second characteristic is the nutritional behavior of the adult stage. Reproduction requires a significant amount of energy and nutrients, especially protein. Species that do not eat or eat insufficiently during the adult stage depend on energy reserves accumulated in earlier stages. Based on these characteristics, four categories of models emerged. These models were developed for four representative insect species (Euschistus heros, Cloeon dipterum, Bactrocera oleae, and Chironomus riparius), which cover two different ecosystems (terrestrial and aquatic), different growth strategies (hemimetabolous and holometabolous), and have different nutritional behavior as adults. To ensure biological accuracy for each species, the models incorporated specific characteristics such as sensitivity to lower and/or higher temperatures, reduced food intake in certain stages, and bi--phasic growth. The parameters of the models were estimated based on available data and the predictions were validated both quantitatively and qualitatively with independent data. The models were used for further simulations of environmental scenarios, such as extreme temperatures, reduced food availability, and exposure to chemicals, to investigate their effects on life cycle characteristics such as growth and survival. Additionally, the influence of other factors was investigated, such as the duration of exposure and the age at exposure to chemicals or the duration and timing of the peak temperatures for shaping population dynamics.Increasing temperature, within the optimum thermal limits, enhances growth and reproduction. On the contrary, reduced food availability leads to increased stage duration and reduction in wet weight and reproduction. The combined effect of these two factors further increased the observed outputs, with high temperature and increased food availability providing the best conditions for all species. The sensitivity of C. riparius and C. dipterum to chemical exposure is directly affected by temperature and food availability. Specifically, temperature had a greater influence in short term exposure and its increase led to higher sensitivity. On the contrary, food availability had a greater influence in long term exposure, with reduced availability enhancing sensitivity. Both the abundance level and the pattern of B. oleae population dynamics were affected by different temperature scenarios. Specifically, increasing temperature, within the optimal range, enhanced population growth, while outside the optimal range, it led to a population reduction. Respectively, the duration and timing of peak temperatures altered the pattern of population dynamics, with the population remaining at low levels throughout the peak events. Additionally, incorporating daily temperature fluctuations led to more frequent and intense peaks in the population. However, the level and pattern of population dynamics were accurately captured by simplified sinusoidal temperature functions. These results were supported by experimental data, demonstrating reliability and predictive capacity of the models for assessing the effects of climate change and chemical pollution on insect ecology. Lastly, this thesis constitutes the first comprehensive framework for growth modelling, parameterization, and application of DEB models in insects, thereby promoting their wider use and facilitating their application to a wider range of species and research fields.

Η υπερθέρμανση του πλανήτη και άλλοι παράγοντες κλιματικής αλλαγής επηρεάζουν σημαντικά τον κύκλο ζωής των εντόμων, τροποποιώντας τη δυναμική των πληθυσμών τους και τη γεωγραφική τους κατανομή. Χημικές ουσίες, όπως τα εντομοκτόνα, προσθέτουν επιπλέον καταπόνηση, μεταβάλλοντας την κατανομή ενέργειας, επιβραδύνοντας την ανάπτυξη και μειώνοντας την αναπαραγωγική απόδοση. Η περιορισμένη διαθεσιμότητα τροφής δρα ως επιπλέον παράγοντας στρες, πέραν των χημικών ουσιών, επηρεάζοντας άμεσα τη φυσιολογία του οργανισμού. Επιπλέον, τόσο η θερμοκρασία όσο και η διαθεσιμότητα της τροφής μπορούν να επηρεάσουν την ευαισθησία των εντόμων στην έκθεση σε χημικές ουσίες. Στόχος της παρούσας διδακτορικής διατριβής ήταν η διερεύνηση του τρόπου με τον οποίο η θερμοκρασία, η διαθεσιμότητα τροφής και η έκθεση σε χημικές ουσίες επηρεάζουν, τόσο μεμονωμένα όσο και συνδυαστικά, τις μεταβολικές διεργασίες των οργανισμών και, κατ’ επέκταση, τη δυναμική των πληθυσμών τους. Για το σκοπό αυτό, αναπτύχθηκε ένα πλαίσιο μοντελοποίησης βασισμένο στη θεωρία Δυναμικού Ενεργειακού Ισοζυγίου (Dynamic Energy Budget - DEB theory), το οποίο ενσωματώνει τη στρατηγική ανάπτυξης και τη διατροφική συμπεριφορά των εντόμων. Ειδικότερα, τα μοντέλα αυτά, ταξινομήθηκαν σε τέσσερις κατηγορίες βάση δύο χαρακτηριστικών που επηρεάζουν καθοριστικά την κατανομή και χρήση της ενέργειας κατά τη διάρκεια του κύκλου ζωής. Το πρώτο χαρακτηριστικό είναι ο τύπος μεταμόρφωσης (ημιτελής ή πλήρης) καθώς τα διαφορετικά αναπτυξιακά στάδια χαρακτηρίζονται από διαφορετικές λειτουργικές διεργασίες και συνεπώς ενεργειακές απαιτήσεις. Το δεύτερο χαρακτηριστικό είναι η διατροφική συμπεριφορά του ενήλικου σταδίου. Η αναπαραγωγή απαιτεί σημαντικές ποσότητες ενέργειας και θρεπτικών συστατικών, κυρίως πρωτεϊνών, είδη των οποίων τα ενήλικα άτομα δεν τρέφονται ή τρέφονται ελλιπώς βασίζονται σε ενεργειακά αποθέματα που έχουν συσσωρευθεί σε προγενέστερα στάδια ανάπτυξης. Με βάση τα χαρακτηριστικά αυτά προέκυψαν τέσσερις κατηγορίες μοντέλων. Τα μοντέλα εφαρμόστηκαν σε τέσσερα αντιπροσωπευτικά είδη εντόμων (Euschistus heros, Cloeon dipterum, Bactrocera oleae και Chironomus riparius) τα οποία καλύπτουν δύο διαφορετικά οικοσυστήματα (χερσαίο και υδάτινο), διαφορετικές στρατηγικές ανάπτυξης (ημιμετάβολα και ολομετάβολα έντομα) και με διαφορετική τροφική συμπεριφορά ως ακμαία. Για την ακριβέστερη αποτύπωση της βιολογίας κάθε είδους, τα μοντέλα ενσωμάτωσαν ιδιαιτερότητες όπως ευαισθησία σε χαμηλές ή/και υψηλές θερμοκρασίες, μειωμένη κατανάλωση τροφής σε ορισμένα στάδια ζωής και διφασική ανάπτυξη. Οι παράμετροι των μοντέλων εκτιμήθηκαν από διαθέσιμα δεδομένα και οι προβλέψεις αξιολογήθηκαν τόσο ποσοτικά όσο και ποιοτικά με ανεξάρτητα δεδομένα.Τα μοντέλα χρησιμοποιήθηκαν περαιτέρω για την προσομοίωση περιβαλλοντικών σεναρίων, όπως ακραίες θερμοκρασίες, περιορισμένη διαθεσιμότητα τροφής και έκθεση σε χημικές ουσίες, με στόχο την εκτίμηση των επιπτώσεών τους σε χαρακτηριστικά του κύκλου ζωής όπως η ανάπτυξη και η επιβίωση. Επιπλέον, διερευνήθηκε η επίδραση παραγόντων όπως η διάρκεια της έκθεσης και η ηλικία κατά την έκθεση σε χημικές ουσίες, καθώς και η διάρκεια και ο χρόνος εμφάνισης των υψηλότερων θερμοκρασιών στη διαμόρφωση της δυναμική του πληθυσμού. Η αύξηση της θερμοκρασίας, εντός των θερμικών ορίων ανοχής των ειδών, ευνόησε την ανάπτυξη και την αναπαραγωγή. Αντίθετα, η μειωμένη διαθεσιμότητα τροφής οδήγησε σε αύξηση της διάρκειας σταδίων, σε μείωση του σωματικού βάρους και της αναπαραγωγής. Η συνδυαστική δράση των δύο παραγόντων ενίσχυσε περαιτέρω τις παρατηρούμενες αποκρίσεις, με τις συνθήκες αυξημένης θερμοκρασίας και υψηλής διαθεσιμότητας τροφής να αποτελούν βέλτιστες συνθήκες για όλα τα είδη. Η ευαισθησία του C. riparius και του C. dipterum στην έκθεση σε χημικές ουσίες εξαρτάται άμεσα από τη θερμοκρασία και τη διαθεσιμότητα τροφής. Συγκεκριμένα, η θερμοκρασία φάνηκε ότι έχει μεγαλύτερη επίδραση σε έκθεση μικρότερης διάρκειας, και η αύξηση της οδήγησε σε μεγαλύτερη ευαισθησία. Αντίθετα, η διαθεσιμότητα τροφής έχει μεγαλύτερη επίδραση σε έκθεση μεγαλύτερης διάρκειας, με την μειωμένη διαθεσιμότητα να ενισχύει την ευαισθησία. Τόσο το επίπεδο όσο και το πρότυπο της δυναμικής του πληθυσμού του B. oleae επηρεάστηκαν από τα διάφορα θερμοκρασιακά σενάρια. Συγκεκριμένα, η αύξηση της θερμοκρασίας εντός του ευνοϊκού εύρους, ενίσχυσε την αύξηση του πληθυσμού, ενώ θερμοκρασίες εκτός του εύρους οδήγησαν σε σημαντική μείωση του πληθυσμού. Αντίστοιχα, η διάρκεια και η χρονική εμφάνιση των υψηλότερων θερμοκρασιών οδήγησαν σε αλλαγές στο πρότυπο της πληθυσμιακής δυναμικής, με τον πληθυσμό να παραμένει σε χαμηλά επίπεδα κατά τη διάρκεια των υψηλότερων θερμοκρασιών. Επιπλέον, η ενσωμάτωση των ημερήσιων θερμοκρασιακών διακυμάνσεων οδήγησε σε συχνότερες και εντονότερες αυξομειώσεις του πληθυσμού. Ωστόσο, ακόμη και μια απλουστευμένη ημιτονοειδής περιγραφή της θερμοκρασίας αποτύπωσε το επίπεδο και το γενικό πρότυπο της πληθυσμιακής δυναμικής. Τα αποτελέσματα αυτά υποστηρίχθηκαν από πειραματικά δεδομένα, τεκμηριώνοντας την αξιοπιστία και την προγνωστική ικανότητα των μοντέλων στην εκτίμηση των επιπτώσεων της κλιματικής αλλαγής και της χημικής ρύπανσης στην οικολογία των εντόμων. Τέλος, η παρούσα διδακτορική διατριβή αποτελεί την πρώτη ολοκληρωμένη μελέτη που παρουσιάζει ένα συστηματικό πλαίσιο ανάπτυξης, παραμετροποίησης και εφαρμογής μοντέλων DEB σε έντομα με διαφορετικά βιολογικά χαρακτηριστικά, συμβάλλοντας στη διεύρυνση της χρήσης τους και διευκολύνοντας την εφαρμογή τους σε περισσότερα είδη και ερευνητικά πεδία.