Utilization of Greek predatory insects (Miridae) for the biological control of Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae)

Abstract

Greenhouse vegetable production has expanded markedly in Greece in recent years, with tomato (Solanum lycopersicum L.; Solanaceae) constituting the principal large-scale crop. This intensification has been accompanied by the invasion and rapid spread of the tomato leafminer, Tuta absoluta Meyrick (Lepidoptera: Gelechiidae), which has become one of the most severe constraints on tomato cultivation in the country and has driven the need for sustainable pest management strategies. Among the most widely used biological control agents in Mediterranean greenhouses are the zoophytophagous mirid bugs Macrolophus pygmaeus Rambur and Nesidiocoris tenuis Reuter (Hemiptera: Miridae). Although highly effective predators of T. absoluta eggs and other major pests of tomato, such as whiteflies, thrips, aphids and spider mites, their biological control performance is highly context dependent, being shaped by temperature, population origin, and access to alternative resources. This thesis aimed to evaluate Greek populations of the predatory mirids as locally adapted, sustainable biological control agents, while identifying components governing their effectiveness and integration into greenhouse Integrated Pest Management (IPM) systems. Following a comprehensive literature synthesis addressing determinants of mirid success in mass rearing and field application, four complementary experimental studies are presented. The first study examined the effects of temperature and population origin on key biological parameters of a Greek and a commercial population of N. tenuis at 25 and 30 °C. Results demonstrated that temperature is a major driver of development, food consumption, reproduction, and longevity, while population-level differences highlighted the importance of local adaptation. Despite equal access to two factitious food sources, both populations exhibited a consistent preference for Ephestia kuenhiella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) eggs over Artemia sp. cysts (Anostraca: Artemidae), highlighting food selectivity with direct implications for rearing efficacy and predator performance. The second study quantified the functional responses of M. pygmaeus and N. tenuis feeding on T. absoluta eggs at two temperatures (20 and 25 °C), comparing age (young and old) and sex classes. Both species exhibited a Type II functional response at all tested conditions. Predation efficacy was strongly affected by sex and age, with females, and particularly young females, exhibiting the highest attack rates at both temperatures. Recognizing that effective biological control also depends on predator establishment and persistence, the third study evaluated a management-based approach to support mirid establishment. Bottle gourd (Lagenaria siceraria (Molina) Standl.; Cucurbitaceae) was evaluated as a novel banker plant in greenhouse tomato cultivation. Through olfactory assays, chemical analyses of volatile organic compounds (VOCs), and greenhouse experiments, bottle gourd was shown to act as a successful banker plant, supporting preyless development of both mirid predators, enhancing establishment, and reducing phytophagy-related damage, particularly for N. tenuis. The final study investigated the nutritional mechanisms underlying these effects associated with bottle gourd by analyzing the extrafloral nectar of bottle gourd and assessing the effects of a nectar-mimicking sugar solution on N. tenuis performance. While nymphal development was unaffected, carbohydrate supplementation reduced factitious food consumption and enhanced egg production, highlighting the potential of plant-derived carbohydrates as complementary resources for mass rearing and greenhouse support strategies. Overall, this thesis demonstrated that the effectiveness of predatory mirids is shaped by the interplay of temperature, access to food resources, and other ecological factors. By integrating life-history analysis, functional response theory, chemical ecology, and greenhouse-scale validation, this work provides a comprehensive framework for improving biological control strategies, promoting the use of locally adapted natural enemies, and reducing pesticide dependence in greenhouse tomato production. The thesis offers original, system-level insights into population-specific performance, nutritional ecology, and ecological infrastructure that are directly relevant to improving mass rearing and implementation efficacy under Greek agricultural conditions.

Η θερμοκηπιακή καλλιέργεια λαχανικών έχει επεκταθεί σημαντικά στην Ελλάδα τα τελευταία χρόνια, με την τομάτα (Solanum lycopersicum L.; Solanaceae) να αποτελεί κύρια καλλιέργεια μεγάλης κλίμακας. Η εντατικοποίηση της καλλιέργειας συνοδεύτηκε από την εισβολή και την ταχεία εξάπλωση του εντόμου, του φυλλορήκτη της τομάτας, Tuta absoluta Meyrick (Lepidoptera: Gelechiidae). Το έντομο αυτό έχει καταστεί ένας από τους πιο σοβαρούς εχθρούς της καλλιέργειας στη χώρα, λόγω του ιδιαίτερου τρόπου ζωής του και έχει οδηγήσει στην ανάγκη για την ανάπτυξη βιώσιμων στρατηγικών διαχείρισης. Μεταξύ των ευρέως χρησιμοποιούμενων βιολογικών παραγόντων ελέγχου στα μεσογειακά θερμοκήπια συγκαταλέγονται τα ζωοφυτοφάγα έντομα Macrolophus pygmaeus Rambur και Nesidiocoris tenuis Reuter (Hemiptera: Miridae). Παρότι αποτελούν εξαιρετικά αποτελεσματικούς θηρευτές των αυγών του T. absoluta και άλλων σημαντικών εχθρών της τομάτας, όπως αλευρώδεις, θρίπες, αφίδες και τετράνυχο, η αποτελεσματικότητα της βιολογικής καταπολέμησης που προσφέρουν εξαρτάται σε μεγάλο βαθμό από το περιβάλλον και επηρεάζεται από τη θερμοκρασία, την προέλευση του πληθυσμού, και την πρόσβαση σε εναλλακτικούς πόρους. Στόχος της παρούσας διατριβής ήταν η αξιολόγηση ελληνικών πληθυσμών των αρπακτικών αυτών εντόμων ως τοπικά προσαρμοσμένων φυσικών εχθρών, καθώς και ο προσδιορισμός παραγόντων που διέπουν την αποτελεσματικότητα και ενσωμάτωσή τους σε συστήματα Ολοκληρωμένης Διαχείρισης Εχθρών θερμοκηπίου. Μετά από μία εκτενή βιβλιογραφική ανασκόπηση που εξετάζει τους καθοριστικούς παράγοντες της επιτυχίας των αρπακτικών στη μαζική εκτροφή και την εφαρμογή στο πεδίο, παρουσιάζονται τέσσερις ερευνητικές μελέτες. Η πρώτη μελέτη εξέτασε τις επιδράσεις της θερμοκρασίας και προέλευσης του πληθυσμού σε βασικές βιολογικές παραμέτρους ενός ελληνικού και ενός εμπορικού πληθυσμού του N. tenuis στους 25 και 30 °C. Τα αποτελέσματα έδειξαν ότι η θερμοκρασία αποτελεί καθοριστικό παράγοντα που επιδρά στην κατανάλωση τροφής κατά την ανήλικη ανάπτυξη, αναπαραγωγή και μακροζωία των θηλυκών, ενώ οι διαφορές σε επίπεδο πληθυσμού έδειξαν τη σημασία τοπικής προσαρμογής. Παρά την ισότιμη πρόσβαση σε δύο πηγές τροφής, και οι δύο πληθυσμοί έδειξαν σταθερή προτίμηση για τα αυγά Ephestia kuenhiella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) έναντι των κύστεων Artemia sp. (Anostraca: Artemidae), υπογραμμίζοντας την επιλεκτικότητα ως προς την τροφή, με ιδιαίτερη σημασία για την αποτελεσματικότητα της εκτροφής και την απόδοση των θηρευτών. Η δεύτερη μελέτη προσδιόρισε τις λειτουργικές αποκρίσεις των M. pygmaeus και N. tenuis που τρέφονταν με αυγά T. absoluta σε συνάρτηση με τη θερμοκρασία (20 και 25 °C), την ηλικία (νεαρά και ηλικιωμένα άτομα) και το φύλο (θηλυκό και αρσενικό). Και τα δύο είδη εμφάνισαν λειτουργική απόκριση Τύπου II σε όλες τις συνθήκες. Η αποτελεσματικότητα της θήρευσης επηρεάστηκε σημαντικά από το φύλο και την ηλικία, με τα θηλυκά, και ιδιαίτερα τα νεαρά θηλυκά, να εμφανίζουν τα υψηλότερα ποσοστά αρπακτικότητας και στις δύο θερμοκρασίες. Αναγνωρίζοντας ότι η αποτελεσματική βιολογική καταπολέμηση εξαρτάται επίσης από την εγκατάσταση και διατήρηση των θηρευτών, η τρίτη μελέτη διερεύνησε την οικολογική υποδομή που υποστηρίζει την εγκατάσταση των αρπακτικών. Το φλασκί (Lagenaria siceraria (Molina) Standl.; Cucurbitaceae), φυτό με παγκόσμια εξάπλωση και παρουσία στην Ελλάδα και την Κύπρο, αξιολογήθηκε ως νέο φυτό-τράπεζα στην καλλιέργεια τομάτας σε θερμοκήπιο. Μέσω πειραμάτων ολφακτομέτρου, χημικών αναλύσεων πτητικών οργανικών ενώσεων (VOC) και πειραμάτων θερμοκηπίου, αποδείχθηκε ότι το φλασκί υποστηρίζει την ανάπτυξη των δύο αρπακτικών χωρίς την παρουσία λείας, ενισχύει την εγκατάστασή τους και μειώνει τις ζημιές που σχετίζονται με τη φυτοφαγία, ιδιαίτερα για το N. tenuis. Η τέταρτη μελέτη διερεύνησε τους διατροφικούς μηχανισμούς που διέπουν τις παραπάνω επιδράσεις του φλασκιού. Προσδιορίστηκε με κατάλληλη χημική ανάλυση η σύσταση του εξωανθικού νέκταρος και αξιολογήθηκε η επίδραση ενός διαλύματος σακχάρων με σύνθεση παραπλήσια του νέκταρος, στην ανάπτυξη, κατανάλωση εναλλακτικής τροφής και αναπαραγωγή του N. tenuis. Η πρόσβαση των ατόμων του N. tenuis στο διάλυμα σακχάρων δεν επηρέασε την ανάπτυξη των νυμφών, αλλά μείωσε σημαντικά την κατανάλωση εναλλακτικής τροφής (αυγών Ε. kuenhiella και κύστεων Artemia sp.), και αύξησε την παραγωγή αυγών, αναδεικνύοντας τις δυνατότητες των φυτικής προέλευσης υδατανθράκων ως συμπληρωματικών πόρων για μαζική εκτροφή και στρατηγικές υποστήριξης της βιολογικής καταπολέμησης σε θερμοκήπια. Συμπερασματικά, η παρούσα διατριβή έδειξε ότι η αποτελεσματικότητα των αρπακτικών M. pygmaeus και N. tenuis σε θερμοκηπιακές συνθήκες επηρεάζεται από την αλληλεπίδραση θερμοκρασίας, τροφής και άλλων οικολογικών παραγόντων, οι οποίοι καθορίζουν την ανάπτυξη, εγκατάσταση και τον ρόλο τους ως παραγόντες βιολογικής καταπολέμησης. Με το συνδυασμό της ανάλυσης βιολογικών παραμέτρων, της θεωρίας λειτουργικής απόκρισης, της χημικής οικολογίας και την δοκιμή και επιβεβαίωση σε επίπεδο θερμοκηπίου, η εργασία αυτή παρέχει ένα ολοκληρωμένο πλαίσιο για τη βελτίωση των στρατηγικών βιολογικού ελέγχου, την προώθηση της χρήσης τοπικά προσαρμοσμένων φυσικών εχθρών και τη μείωση της εξάρτησης από φυτοφάρμακα στην παραγωγή τομάτας θερμοκηπίου. Η διατριβή συμβάλλει στην παραγωγή νέων γνώσεων σχετικά με την απόδοση ανά πληθυσμό, τη διατροφική οικολογία και την οικολογική υποδομή, που συνδέονται άμεσα με τη βελτίωση της μαζικής εκτροφής και την αποτελεσματικότητα της εφαρμογής υπό ελληνικές συνθήκες.