Studying the selectivity of neuronal sub-populations within fMRI voxels

Abstract

Functional magnetic resonance imaging (fMRI) has become a ubiquitous tool in cognitive neuroscience. The technique allows the non-invasive measurements of cortical responses, but only on the millimeter scale. Recently, two methods aimed at studying the selectivity of neuronal populations on a sub- voxel scale. The first technique, fMRI adaptation, relies on the observation that the fMRI response in a given voxel is reduced after prolonged presentation of a stimulus, and that this reduction is selective to the characteristics of the repeated stimuli. The second technique, multi-variate pattern analysis (MVPA), makes use of multi-variate statistics to recover small biases in individual voxels. This thesis compared the two techniques with the aim of studying early- and mid-level processing in the visual cortex. Chapter 3 investigated whether adaptation and MVPA provide consistent results about the properties of the cortical areas under study. To address this question, this thesis compared the two methods for their ability to detect the well-documented orientation selectivity in early visual cortex. Using optimised experimental designs for each, this thesis found that the MVPA approach was more sensitive to small differences in stimulus orientation than the adaptation paradigm. Estimates of orientation selectivity obtained with the two methods were, however, very highly correlated across visual areas. Chapters 4 and 5 used both techniques to investigate how local orientation signals are combined and detected in intermediate levels of visual processing. In both chapters the MVPA was more efficient in detecting differences between stimulus categories. In particular, chapter 4 used plaid stimuli, made of the linear sum of two sinusoidal gratings. We obtained weak but consistent evidence, pointing to the direction that V2 might play a role in Fourier component integration. Chapter 5 used contour stimuli constructed from two luminance modulated sinusoidal gratings, with different orientations. Whereas, adaptation failed to reveal contour selectivity, MVPA accuracy was high in most areas tested. However, the experiment did not reveal a significant difference between the test and control conditions. Chapter 6 investigated the encoding of spatial phase in the cortex. Phase is a fundamental aspect of spatial vision, crucial both for the extraction of local features and overall scene perception. This thesis showed that several visual areas, including the primary visual cortex, were sensitive to relative phase combinations. However, phase coherence was optimally encoded in extrastriate areas as predicted by the physiological properties of higher regions. Parts of the work discussed in Chapter 3 were published in the following article: Sapountzis P, Schluppeck D, Bowtell R, and Peirce JW. A comparison of fMRI adaptation and multivariate pattern classification analysis in visual cortex. Neuroimage 2009.

Στόχος της διατριβής υπήρξε η χρήση λειτουργικής μαγνητικής τομογραφίας (fMRI, σε πεδία 3T και 7Τ ) για τη μελέτη της οπτικής επεξεργασίας. Παρά τη σημαντική συνεισφορά της fMRI τεχνικής στη κατανόηση της λειτουργίας του εγκεφάλου, ένα βασικό της μειονέκτημα της αποτελεί η χαμηλή χωρική της ανάλυση σε σχέση με την κλίμακα στην οποία λαμβάνουν χώρα οι νευρωνικές διεργασίες. Η τυπική χωρική ανάλυση της τεχνικής είναι της τάξης του κυβικού χιλιοστού (mm3). Σε αυτή τη μονάδα όγκου (voxel) περιέχονται χιλιάδες νευρώνες με ετερογενείς ιδιότητες, γεγονός που καθιστά αδύνατη την απευθείας μελέτη της επιλεκτικότητας των νευρωνικών πληθυσμών. Για την υπέρβαση αυτού του περιορισμού έχουν προταθεί δύο προσεγγίσεις. Η πρώτη βασίζεται στην ιδιότητα της προσαρμογής (adaptation) και συγκεκριμένα στην παρατήρηση ότι η fMRI απόκριση σε ένα δεδομένο voxel μειώνεται έπειτα από παρατεταμένη παρουσίαση κάποιου ερεθίσματος. Επιπλέον, η μείωση αυτή παρουσιάζει επιλεκτικότητα ως προς τα χαρακτηριστικά του ερεθίσματος. Η δεύτερη προσέγγισηαποκαλείται ανάλυση προτύπων πολλαπλών μεταβλητών (multi-variate pattern analysis MVPA) και στηρίζεται στο γεγονός πως σε δεδομένα voxel υπερισχύει η επιλεκτικότητα συγκεκριμένων τιμών χαρακτηριστικών των ερεθισμάτων (π.χ. επιλεκτικότητα σε κάποιο δεδομένο προσανατολισμό). Η επιλεκτικότητα αυτή ανακύπτει από το γεγονός πως νευρώνες με διαφορετική επιλεκτικότητα κατανέμονται ανομοιόμορφα στα επιμέρουςvoxel. Έτσι, χρησιμοποιώντας αλγορίθμούς ταξινόμησης προτύπων (pattern classification), ανιχνεύονται μοτίβα επιλεκτικής δραστηριότητας και διαπιστώνεται σε ποιο βαθμό μια εγκεφαλική περιοχή αναπαριστά συγκεκριμένα χαρακτηριστικά των ερεθισμάτων (π.χ. προσανατολισμό). Η διατριβή συνέκρινε τις δύο τεχνικές με στόχο τη μελέτη της αναπαράστασης χαρακτηριστικών των ερεθισμάτων στον ινιακό λοβό. Μεταξύ άλλων, διερεύνησε το κατά πόσο η προσαρμογή και η MVPA τεχνική είναι δυνατό να ανιχνεύσουν την επιλεκτικότητα προσανατολισμού (orientation selectivity). Χρησιμοποιώντας βέλτιστα πειραματικά πρωτόκολλα για καθεμία από τις προσεγγίσεις, διαπιστώσαμε ότι η MVPA τεχνική ήταν πιο ευαίσθητη στην ανίχνευση διαφορών στον προσανατολισμό των ερεθισμάτων. Ωστόσο, στις περιοχές του ινιακού λοβού, παρατηρήθηκε υψηλή συσχέτιση μεταξύ των εκτιμήσεων που παράγουν οι δύο μέθοδοι. Μέρος των αποτελεσμάτων της μελέτης δημοσιεύτηκαν στο παρακάτω άρθρο:P. Sapountzis, D. Schluppeck, R. Bowtell, J.W. Peirce. (2010) A comparison of fMRI adaptation and multi-variate pattern classification analysis in visual cortex. Neuroimage 49:1632–1640, doi.org/10.1016/j.neuroimage.2009.09.066