Taxonomy, biodiversity and evolution of fossil chelonians from the late miocene locality of Höwenegg (South Germany)

Abstract

The influence of climate fluctuations and geotectonic shifts during the Late Cenozoic era in the Western Palearctic region underscores the significance of ectothermic reptiles, such as chelonians, in serving as indicators of environmental changes. Chelonians are renowned for their exceptional fossil record, as they provide a valuable perspective on the climatic and environmental changes and which have played a significant role in shaping their evolution and diversity in Europe, particularly from the Tertiary period to the present day. The study of European chelonians has made substantial contributions to our comprehension of chelonians diversity throughout history, marked by numerous research initiatives and doctoral theses. Nevertheless, unanswered queries concerning fossil chelonians in Northern and Central Europe persist, as well as a pronounced disparity between the number of existing and extinct chelonian species, both within Europe and on a global scale as well. Specifically, it is evident that climate change has affected the reptilian fauna in Europe and has left its mark on the chelonian populations, even though the exact magnitude of this impact remains uncertain. There is an observable reduction in the diversity of freshwater turtle species, along with a transition from pleurodiran to cryptodiran turtles, suggesting that cryptodires possessed superior adaptations to colder conditions. Numerous chelonians, including tortoises and freshwater turtles, were impacted by climatic fluctuations that occurred in the Western Palearctic during the Neogene period. As a result, some of these species went extinct, such as Chelydropsis, while others experienced a reduction in their diversity. Höwenegg stands out as a remarkable fossil site, yielding a wide range of fossils, including vertebrates and invertebrates. The Höwenegg is located 2.5 km south of the town of Immendingen and consists of the most northern volcano complex of the Southwest German Hegau Volcanic area. Excavations at this site occurred over several decades, from 1950 to 2013, although they became intermittent over the years. Among the notable fossils unearthed at Höwenegg are chelonians, encompassing both tortoises and freshwater turtles. Most of these specimens were found in suboptimal preservation states, often due to taphonomic changes. The primary goal of this doctoral thesis was to enhance our understanding of Neogene turtle diversity in Germany and Central Europe through the analysis of fossil material from the Höwenegg region. More specifically, the main objectives of the doctoral thesis were: to conduct a detailed paleontological study of the skeletal material of chelonians from the fossiliferous area; the estimation of the number of taxa resulting from the material of both tortoises and aquatic turtles and their identification; the determination of any new extinct terrestrial or aquatic taxoon of chelonians derived from the material under study; the contribution of the study of the material to the general knowledge of the classification and evolution of the Neogene chelonian fauna in Germany; the assessment of the biodiversity of the site. Hence, a thorough analysis of the chelonian specimens was conducted. The material underwent comprehensive macroscopic examination, and a systematic classification approach was employed to categorize and describe the different taxa present in the material. Subsequently, for certain taxa, a phylogenetic analysis was undertaken to precisely determine their phylogenetic position and their links with other taxa. Based on the findings, it became evident that there was a minimum of four distinct taxa, comprising one tortoise and three freshwater turtles. Phylogenetic analyses were employed on the tortoise material to determine if it was either a large Testudinini or a small Geochelonini member. Additionally, for the freshwater genus Chelydropsis, the analysis aimed to ascertain whether it represented another member of Chelydropsis murchisoni, which was prevalent in Germany during this period, or if it was a distinct species. The phylogenetic analyses revealed that the terrestrial taxon seems to align with the large Testudinins. In most of the generated phylogenetic trees, it occupied an intermediate position within the Testudinini. However, it does not seem to be a member of the Testudo genus, which is characterised by tortoises with a hinge. Furthermore, the taxon was closely associated with Chersine hermanni, forming an exclusive clade with it. Comparative analysis was carried out with other terrestrial chelonians, encompassing both geochelonins and members of the testudinins group. Based on all the results, there is a tentative suggestion that this taxon may represent a new species closely related to the hermanni group, though this inference is made with some reservations due to the relatively low statistical support in the phylogenetic analyses. Regarding the Chelydropsis, it included the best-preserved and most complete specimen in the material, a nearly fully intact skeleton. Furthermore, the analysis and comparisons with other Chelydropsis species revealed that this taxon appears to be a distinct species, distinct from Chelydropsis murchisoni, and exhibits certain similarities with earlier Chelydropsis species, such as Chelydropsis decheni or Chelydropsis aubasi. Based on our analyses, the conclusions suggest that this taxon likely consists of a new species. Additionally, two other freshwater taxa were identified within the material. The first taxon belonged to Geoemydidae, based on the analysis of certain shell fragments. The second freshwater taxon was categorised as a member of Trionychinae.The study identified a total of four different taxa in the studied locality, including three freshwater turtles and one tortoise. To assess the site's biodiversity, a comparative analysis was conducted by examining Late Miocene fossil-rich sites, primarily in Germany, and expanding the study to a broader European context as well. Data from the Paleobiology Database were utilized, with a specific focus on the Tortonian, which encompasses MN9. Comparisons with other localities indicate that Höwenegg stands out as a site with notably high biodiversity, not only on a national scale but also within a broader European context. This study underscores the need for a comprehensive reevaluation of the chelonian material from previously examined sites. Many species names used in these sites have become obsolete, and there have been inaccuracies in past taxonomic assignments. Historically, smaller aquatic turtles were commonly classified as emydids, while larger terrestrial ones were often categorized as “Cheirogaster” or Geochelone. A similar situation occurred in Höwenegg, where part of the terrestrial material had been attributed to geochelonin (Cheirogaster back then member of geochelonins) and the pond turtle material was attributed to emydids. However, this research has revealed that the large terrestrial taxon is actually a member of the testudinins not geochelonins, while the pond turtle is attributed to Geoemydids, and not to Emydids.

Η επιρροή των κλιματικών αλλαγών και τεκτονικών μεταβολών κατά τη διάρκεια του ύστερου Καινοζωικού αιώνα στη δυτική περιοχή της Παλαιαρκτικής υπογραμμίζει τη σημασία των εκτόθερμων ερπετών, όπως οι χελώνες, στο να λειτουργούν ως δείκτες των περιβαλλοντικών μεταβολών. Οι χελώνες, γνωστές για τα εξαιρετικά απολιθωμένα αρχεία τους, παρέχουν σημαντικές πληροφορίες σχετικά με το πώς οι αλλαγές στο κλίμα και το περιβάλλον διαμόρφωσαν την εξέλιξή και την ποικιλότητά τους στην Ευρώπη, από το Τριτογενές έως τις μέρες μας. Η μελέτη των ευρωπαϊκών χελωνών μέσω μιας πληθώρας ερευνητικών μελετών/ ανασκοπήσεων και διδακτορικών διατριβών, συνέβαλε σημαντικά στην κατανόηση της μεταβολής της ποικιλότητας τους μέσα στο χρόνο. Ωστόσο, παραμένουν αναπάντητα ερωτήματα σχετικά με τις απολιθωμένες χελώνες στη Βόρεια και Κεντρική Ευρώπη, καθώς και μια έντονη ανισορροπία μεταξύ του αριθμού των αρτίγονων και εξαφανισμένων ειδών χελωνών, τόσο σε Ευρωπαϊκό όσο και σε παγκόσμιο επίπεδο. Ειδικότερα, είναι εμφανές ότι οι αλλαγές στο κλίμα έχουν επηρεάσει την ερπετοπανίδα στην Ευρώπη και έχουν οδηγήσει σε μείωση της ποικιλότητας των χελωνών, αν και το ακριβές μέγεθος αυτής της επίδρασης παραμένει αβέβαιο. Παρατηρείται μια μείωση της ποικιλότητας των ειδών υδρόβιων χελωνών, καθώς και μείωση των πλευρόδιρων σε σχέση με τις κρυπτόδιρες χελώνες, υποδηλώνοντας ότι οι κρυπτόδιρες είχαν καλύτερες προσαρμογές σε ψυχρότερες συνθήκες. Πολλές χελώνες, συμπεριλαμβανομένων των χερσαίων και των υδρόβιων χελωνών, επηρεάστηκαν από τις κλιματικές διακυμάνσεις που συνέβησαν στη Δυτική Παλαιαρκτική κατά το Νεογενές. Αυτό είχε ως αποτέλεσμα την εξαφάνιση υδρόβιων χελωνών όπως για παράδειγμα το γένος Chelydropsis, και τη μείωση της ποικιλότητας άλλων χελωνών τόσο υδρόβιων όσο και χερσαίων.Το Höwenegg ξεχωρίζει ως μια εξαιρετική απολιθωματοφόρος θέση, από την οποία προέρχονται ποικίλα απολιθώματα συμπεριλαμβανομένων σπονδυλωτών και ασπόνδυλων. Το Höwenegg βρίσκεται 2,5 χλμ. νότια της πόλης του Immendingen και αποτελεί το βορειότερο τμήμα ενός ηφαιστειακού συστήματος της Νοτιοδυτικής Γερμανίας, την ηφαιστειακή περιοχή του Hegau. Οι ανασκαφές σε αυτή τη θέση πραγματοποιήθηκαν κατά τη διάρκεια αρκετών δεκαετιών, από το 1950 ως το 2013, αν και αυτές ήταν περιοδικές μέσα στα χρόνια. Ανάμεσα στα εξαιρετικά απολιθώματα που ανακαλύφθηκαν στο Höwenegg περιλαμβάνονται και χελώνες, τόσο χερσαίες όσο και υδρόβιες. Τα περισσότερα χελώνια δείγματα βρέθηκαν σε φτωχή κατάσταση διατήρησης λόγω ταφονομικών επιδράσεων. Ο βασικός στόχος αυτής της διδακτορικής διατριβής ήταν η βελτίωση της κατανόησής μας για την ποικιλότητα των χελωνών του Νεογενούς στη Γερμανία και την Κεντρική Ευρώπη μέσω της μελέτης των χελώνιων απολιθωμάτων από την περιοχή του Höwenegg. Αναλυτικότερα, στόχοι της διδακτορικής διατριβής ήταν: η διεξαγωγή λεπτομερούς παλαιοντολογικής μελέτης του σκελετικού υλικού χελωνών από την περιοχή μελέτης; η εκτίμηση του αριθμού των τάξων που προκύπτουν από το υπό μελέτη υλικό τόσο των χερσαίων όσο και των υδρόβιων και η αναγνώριση αυτών; ο εντοπισμός και η αναγνώριση τυχόν νέων εξαφανισμένων χερσαίων ή υδρόβιων ειδών χελωνών που προέρχονται από το υλικό; η συμβολή της μελέτης του υλικού στη γενικότερη γνώση της ταξινόμησης και της εξέλιξης της χελωνοπανίδας του Νεογενούς στη Γερμανία; η εκτίμηση της βιοποικιλότητας της θέσης. Στα πλαίσια αυτής της διατριβής πραγματοποιήθηκε μια λεπτομερής ανάλυση των χελώνιων δειγμάτων. Το υλικό υποβλήθηκε σε εκτενή μακροσκοπική εξέταση, και πραγματοποιήθηκε συστηματική ταξινόμηση για να κατηγοριοποιηθούν και να περιγραφούν τα διάφορα τάξα που υπάρχουν στο υλικό. Στη συνέχεια, για ορισμένα τάξα, πραγματοποιήθηκαν και φυλογενετικές αναλύσεις με σκοπό να προσδιοριστεί ακριβώς η φυλογενετική τους θέση και οι σχέσεις τους με άλλα τάξα. Σύμφωνα με τα αποτελέσματα, έγινε εμφανές ότι υπήρχαν τουλάχιστον τέσσερα διαφορετικά τάξα εκ των οποίων ένα χερσαίο και τρία υδρόβια. Για το χερσαίο τάξο πραγματοποιήθηκαν φυλογενετικές αναλύσεις με σκοπό να καθοριστεί εάν επρόκειτο για κάποιο μεγαλύτερου μεγέθους Testudinini ή κάποιο μικρότερου μεγέθους Geochelonini.Οι φυλογενετικές αναλύσεις έδειξαν ότι το χερσαίο τάξο φαίνεται να είναι κάποιο μεγάλο Testudinin. Σε περισσότερα φυλογενετικά δέντρα, καταλάμβανε μια θέση μέσα στα Testudinini. Παρόλα αυτά, δεν φαίνεται να ανήκει στο γένος Testudo, (το οποίο χαρακτηρίζεται από καβούκια με hinge). Επιπλέον, το υπομελέτη τάξο φαίνεται να είναι πιο κοντά με το Chersine hermanni, καθώς εντοπίστηκε στον ίδιο κλάδο με αυτό. Πραγματοποιήθηκε σύγκριση με άλλες χερσαίες χελώνες, περιλαμβανομένων τόσο geochelonins όσο και μελών των testudinins. Με βάση όλα τα αποτελέσματα, πιθανότατα το χερσαίο τάξο να αντιπροσωπεύει ένα νέο είδος, στενά συγγενικό με την ομάδα hermanni, αν και αυτή η εκτίμηση γίνεται με επιφύλαξη λόγω της σχετικά χαμηλής στατιστικής υποστήριξης στις φυλογενετικές αναλύσεις. Όσον αφορά το τάξο Chelydropsis, το οποίο περιλάμβανε το καλύτερα διατηρημένο και πιο πλήρες δείγμα υλικού, έναν σχεδόν ακέραιο σκελετό. Επιπλέον, η ανάλυση και οι συγκρίσεις με άλλα είδη του γένους Chelydropsis έδειξαν ότι αυτό το τάξο φαίνεται να είναι ένα διαφορετικό είδος από το Chelydropsis murchisoni και εμφανίζει ορισμένες ομοιότητες με παλαιότερα είδη του γένους Chelydropsis, όπως το Chelydropsis decheni ή το Chelydropsis aubasi. Βάσει των αναλύσεών μας, τα συμπεράσματα υποδηλώνουν ότι αυτό το τάξο με κάθε επιφύλαξη λόγω χαμηλής στατιστικής υποστήριξης, είναι πιθανό να αποτελεί ένα νέο είδος. Επιπλέον, εντοπίστηκαν δύο ακόμα υδρόβια τάξα στο υλικό. Το πρώτο τάξο ανήκε στην οικογένεια των Geoemydidae, με βάση τη μελέτη κάποιων τμημάτων από καβούκια. Το άλλο υδρόβιο τάξο αναγνωρίστηκε ότι ανήκει στα Trionychinae.Η μελέτη ανέδειξε τουλάχιστον τέσσερα διαφορετικά τάξα από την περιοχή μελέτης, συμπεριλαμβανομένων τριών υδρόβιων και ενός χερσαίου. Για την αξιολόγηση της βιοποικιλότητας, διενεργήθηκε στοιχειώδης σύγκριση της θέσης με άλλες υστερο- μειοκαινικές θέσεις χελωνοπανίδας πρωτίστως στη Γερμανία, και στη συνέχεια η σύγκριση επεκτάθηκε σε ένα ευρύτερο ευρωπαϊκό πλαίσιο. Χρησιμοποιήθηκαν δεδομένα από τη Paleobiology Database που αφορούσαν στην περίοδο του Τορτόνιου, που περιλαμβάνει και το MN9. Οι συγκρίσεις με άλλες περιοχές υποδηλώνουν ότι το Höwenegg ξεχωρίζει ως ένας χώρος με αξιοσημείωτη βιοποικιλότητα χελωνίων, όχι μόνο σε εθνικό επίπεδο αλλά και σε ένα ευρύτερο ευρωπαϊκό πλαίσιο. Αυτή η μελέτη υπογραμμίζει την ανάγκη για μια ολοκληρωμένη αναθεώρηση χελωνοπανίδων από θέσεις που έχουν εξεταστεί κατά το παρελθόν. Πολλά ονόματα ειδών που είχαν αναγνωριστεί θεωρούνται πλέον μη εγκυρα, και έχουν υπάρξει μεταβολές σε παλαιότερες ταξονομικές αντιστοιχίσεις. Για παράδειγμα, ιστορικά, οι μικρότερες υδρόβιες χελώνες κατατάσσονταν ως emydids, ενώ μεγαλύτερου μεγέθους χερσαίες χελώνες συχνά κατατάσσονταν ως «Cheirogaster» ή Geochelone. Μια παρόμοια κατάσταση συνέβη και στο Höwenegg, όπου ένα τμήμα του υλικού αποδίδονταν στα geochelonins ( “Cheirogaster” τότε, ανήκε στα geochelonins) ενώ το υλικό από τις υδρόβιες χελώνες αποδιδόταν στις emydids. Ωστόσο, η έρευνα αυτή αποκάλυψε ότι το μεγάλο χελώνιο τάξο ανήκει στα Testudinini και όχι στα Geochelonini, ενώ η υδρόβια χελώνα προσδιορίζεται ως Geoemydidae και όχι ως Emydidae.