Ecology and management of european brown hare syndrome in mediterranean ecosystems

Abstract

Many aspects of wildlife diseases, especially in Mediterranean ecosystems, including ecological parameters and management practices, remain uncertain. The European brown hare (Lepus europaeus) is a major wildlife species in Mediterranean Basin taking into account its importance as a prey for many carnivore species and as a huntable species. The recorded widespread mortality by European Brown Hare Syndrome (EBHS), indicates this viral disease as the most important disease for hares in Europe. This PhD thesis presents a series of studies conducted with the aim to investigate several aspects of the ecology and management of hare and European Brown Hare Syndrome Virus (EBHSV) in Macedonia, Hellas. Mediterranean ecosystems are characterized by a variety of ecotopes. The free access of Hellenic hunters in countryside gave the opportunity to study hare harvest and EBHSV prevalence in different ecotopes. During the study, 291 hares were collected by the hunters. The ecotope, where each hare was initially found by the dogs, was recorded and a population index was calculated. Moreover, the PCR was used for the detection of EBHSV. The greatest harvest in unit area was recorded in areas with mosaic of cereals and woody vegetation; in contrast the lowest harvest took place in forestlands. EBHSV had widespread distribution even in isolated areas and the prevalence was in an endemic stability of 17.8%. EBHSV has higher prevalence in Olive groves, followed by mixed cultivations and shrublands. Population index is related positively with EBHSV prevalence and harvest. Harvest is not related significantly with EBHSV prevalence. In a second step, a more detailed study was taken place with the contribution of multivariate statistics and Geographic Information Systems (GIS). It was found that prevalence increases in areas with higher hare abundance; closer to paved road network and in lower altitudes. Secondly, a potential distribution map was constructed to show the relative risk of EBHSV in the study area.Associations of EBHSV infection, sex, age, body condition and spleen mass were studied in 259 hares collected. Data showed a sex-biased prevalence with twice as many males infected with EBHSV than females, indicating a sexual dimorphism in disease exposure or susceptibility. EBHSV infection was not related to hare body condition and a higher body condition was found in males than in females. Adults had a higher ratio of infected animals than young but this difference was not found to be statistically significant. Adults also had higher spleen mass thus indicating past infections. An enlarged spleen was more frequently found in hares positive for EBHSV and a negative relation was found between spleen mass and body condition thus indicating energy consumption for immune defense investment. Ecosystem disturbances, such as wildfires, are driving forces that determine ecological processes, including diseases. Species respond differentially in wildfires, having diverse post-fire population evolution. Hare relative abundance, age ratio, diet quality, body condition and diseases were determined after a wildfire in Kassandra Peninsula of Chalkidikis. The severe habitat disturbance by wildfire caused initially a reduction in hare abundance, although after one year and for four years hares were more abundant in burned area. Wildfire seems not to influence EBHSV prevalence between burned and unburned areas. Nocturnal spotlight survey is a common census technique for many mammal species and is also used for samples collection. The influence of abiotic factors may be essential for the appropriate design of censuses; however this method has not been examined sufficiently in relation to abiotic factors such as weather conditions and the moon. We tested their influence in the case of hare. Wind speed and direction had an influence on hare counts with stronger winds resulted in fewer juvenile hares being observed, and more hares were counted when wind was blowing from the hare towards the vehicle. No significant effects were found by the other factors probably due to the intense relief and thick vegetation of the studied areas.Hare release is a frequent management measure in some countries, and thousands of hares are released annually, mainly for hunting purposes. Survival rates in the wild are low for hares intensively reared in cages but are higher for hares reared extensively in enclosures and wild translocated hares. The benefits of the hare release practice are significantly lower than the action's implementation cost. Hare releases have not increased significantly the wild hare population or the hunting harvest in areas where the practice has been applied. The risk of genetic and evolutionary degradation and pathogen transmission is possible in wild populations. The impact of EBHSV on hare populations appears to be highly variable. These studies have provided documentation on this variability and its parameters. Taking into account these ecological parameters of disease prevalence, the necessities on disease prevention are described more efficiently and the proposal of appropriate management measures becomes possible.

Πολλές πτυχές των νοσημάτων των αγρίων ζώων, ιδίως των μεσογειακών οικοσυστημάτων, δεν έχουν εξεταστεί. Ο Ευρωπαϊκός λαγός (Lepus europaeus) είναι ένα σημαντικό είδος της άγριας πανίδας, λαμβάνοντας υπόψη ότι είναι λεία για πολλά είδη αρπάγων, αλλά και κύριο θηρεύσιμο είδος, το οποίο συμβάλλει στην οικονομία της υπαίθρου. Η ευρεία θνησιμότητα από το Σύνδρομο του λαγού (European Brown Hare Syndrome, EBHS), αναδεικνύει την ίωση αυτή ως το πιο σημαντικό νόσημα για τους λαγούς στην Ευρώπη. Η παρούσα διδακτορική διατριβή παρουσιάζει μια σειρά από έρευνες οι οποίες μελετούν την οικολογία και τη διαχείριση του λαγού και του νοσήματος στη Μακεδονία, Ελλάδα.Τα μεσογειακά οικοσυστήματα χαρακτηρίζονται από μια ποικιλία οικοτόπων. Η ελεύθερη πρόσβαση των κυνηγών στην ύπαιθρο έδωσε την ευκαιρία να συσχετισθεί η θηρευτική κάρπωση στο λαγό, η πληθυσμιακή αφθονία των λαγών και ο επιπολασμός (ποσοστό θετικών λαγών στον ιό) από τον ιό της EBHS (EBHSV) σε διαφορετικούς τύπους οικοτόπων. Κατά τη διάρκεια της έρευνας, 291 λαγοί συλλέχθηκαν από τους κυνηγούς. O οικότοπος, όπου κάθε λαγός εντοπίστηκε αρχικά, καταγράφηκε και ο πληθυσμός των λαγών εκτιμήθηκε με συνδυασμό μεθόδων. Επιπλέον, η μέθοδος της Αντίστροφης Τρανσκριπτάσης - Αλυσιδωτή Αντίδραση της Πολυμεράσης (RT-PCR) χρησιμοποιήθηκε για την ανίχνευση του EBHSV. Η μεγαλύτερη κάρπωση στη μονάδα επιφάνειας καταγράφηκε σε περιοχές με μωσαϊκό σιτηρών και ξυλώδους βλάστησης, αντίθετα μικρότερη κάρπωση βρέθηκε σε δάση. Ο EBHSV είχε ευρεία κατανομή, ακόμη και σε απομονωμένες περιοχές και ο επιπολασμός βρέθηκε σε ενδημική σταθερότητα σε ποσοστό 17,8%. Ο επιπολασμός ήταν υψηλότερος σε ελαιώνες, και ακολούθησαν οι μικτές καλλιέργειες και οι θαμνότοποι. Η αφθονία του πληθυσμού σχετίζεται θετικά με τον επιπολασμό και την κάρπωση, ενώ η τελευταία δεν σχετίζεται σημαντικά με τον επιπολασμό. Σε ένα δεύτερο στάδιο, μια πιο λεπτομερής έρευνα πραγματοποιήθηκε με τη συμβολή των πολυμεταβλητών στατιστικών μεθόδων και των Γεωγραφικών Συστημάτων Πληροφοριών (GIS). Διαπιστώθηκε υψηλότερος επιπολασμός σε περιοχές με μεγαλύτερη αφθονία λαγών, κοντά σε ασφαλτοστρωμένο οδικό δίκτυο και σε χαμηλότερα υψόμετρα. Στη συνέχεια, ένας πιθανός χάρτης κατανομής συντάχθηκε για να δείξει το σχετικό κίνδυνο από τον EBHSV στην ευρύτερη γεωγραφική περιοχή της Μακεδονίας.Οι σχέσεις του επιπολασμού, του φύλου, της ηλικίας, της σωματικής κατάστασης και της μάζας του σπλήνα εξετάστηκαν σε 259 λαγούς. Τα δεδομένα έδειξαν διπλάσιο αριθμό αρσενικών λαγών να έχουν προσβληθεί από τον EBHSV σε σχέση με τους θηλυκούς, δείχνοντας μια διαφοροποίηση στην έκθεση της νόσου ή στην ευαισθησία στη νόσο ανάλογα με το φύλο. Ο επιπολασμός δεν είχε σχέση με τη σωματική κατάσταση του ζώου, και μια καλύτερη σωματική κατάσταση βρέθηκε στους αρσενικούς λαγούς. Οι ενήλικοι λαγοί είχαν υψηλότερο ποσοστό μολυσμένων ζώων σε σχέση με τους ανήλικους, αλλά αυτή η διαφορά δεν ήταν στατιστικά σημαντική. Οι ενήλικοι λαγοί είχαν επίσης μεγαλύτερο σπλήνα υποδεικνύοντας παρελθούσες λοιμώξεις. Μεγαλύτεροι σπλήνες εντοπίστηκαν πιο συχνά στους θετικούς για EBHSV λαγούς, ενώ μια αρνητική σχέση βρέθηκε μεταξύ της μάζας του σπλήνα και της σωματικής κατάστασης υποδεικνύοντας έτσι την κατανάλωση ενέργειας για την άμυνα του ανοσοποιητικού συστήματος.Οι διαταραχές στα οικοσυστήματα, όπως είναι οι δασικές πυρκαγιές, είναι δυνάμεις που καθορίζουν τις οικολογικές διαδικασίες, συμπεριλαμβανομένων των νοσημάτων των αγρίων ζώων. Τα είδη ανταποκρίνονται διαφορετικά στις πυρκαγιές, και έχουν διαφορετική πληθυσμιακή αφθονία μετά την πυρκαγιά. Η σχετική αφθονία των λαγών, η αναλογία των ηλικιών και φύλου, η ποιότητα τροφής, η σωματική κατάσταση και τα νοσήματα διερευνήθηκαν μετά από πυρκαγιά στην Κασσάνδρα Χαλκιδικής. Η σφοδρή διατάραξη των οικοτόπων από πυρκαγιά, αρχικά μείωσε την αφθονία των λαγών, ωστόσο μετά από ένα έτος και για τέσσερα συνεχόμενα έτη οι λαγοί ήταν αφθονότεροι στις καμένες εκτάσεις. Η πυρκαγιά δεν επηρέασε τον επιπολασμό του EBHSV μεταξύ καμένων και μη καμένων περιοχών.Οι απογραφές κατά τη διάρκεια της νύχτας συνιστούν κοινή μέθοδο απογραφής για πολλά είδη θηλαστικών και χρησιμοποιούνται επίσης για τη συλλογή δειγμάτων. Η γνώση της επίδρασης των αβιοτικών παραγόντων μπορεί να είναι απαραίτητη για τον κατάλληλο σχεδιασμό των απογραφών. Ωστόσο, η μέθοδος αυτή δεν έχει εξεταστεί επαρκώς σε σχέση με αβιοτικούς παράγοντες όπως οι καιρικές συνθήκες και το φεγγάρι. Η διερεύνηση στην περίπτωση του λαγού έδειξε πως η ένταση και η διεύθυνση του ανέμου είχαν επίδραση, με τους ισχυρότερους ανέμους να μειώνουν τον εντοπισμό των νεαρών λαγών, ενώ περισσότεροι λαγοί μετρήθηκαν όταν ο άνεμος φυσούσε από το λαγό προς το όχημα απογραφής. Δεν βρέθηκαν σημαντικές επιδράσεις από άλλους παράγοντες, κάτι που πιθανόν να οφείλεται στο έντονο ανάγλυφο, στην πυκνή βλάστηση των περιοχών έρευνας και στις σχετικά ήπιες καιρικές συνθήκες του μεσογειακού οικοσυστήματος.H εκτροφή και η απελευθέρωση λαγών είναι κοινές πρακτικές, χιλιάδες λαγοί απελευθερώνονται ετησίως, κυρίως για κυνηγετικούς σκοπούς. Τα ποσοστά επιβίωσης στη φύση είναι μικρά για τους λαγούς εντατικής εκτροφής σε κλουβιά, αλλά βελτιώνονται για τους λαγούς που εκτρέφονται εκτενώς σε περιφράξεις και για τους άγριους λαγούς οι οποίοι συλλαμβάνονται και μεταφέρονται. Τα οφέλη από τις απελευθερώσεις λαγών είναι σοβαρά λιγότερα σε σχέση με το κόστος και τους κινδύνους υλοποίησης της δράσης. Οι απελευθερώσεις λαγών δεν αποδεικνύεται να αυξάνουν τον πληθυσμό των άγριων λαγών ή την κυνηγετική κάρπωση σε περιοχές όπου εφαρμόστηκαν. Η γενετική υποβάθμιση και η μετάδοση παθογόνων συνιστούν κινδύνους με σοβαρές επιπτώσεις στους άγριους πληθυσμούς του λαγού.Συμπερασματικά, ο επιπολασμός του EBHSV στους πληθυσμούς λαγού είναι μεταβλητός. Οι ανωτέρω έρευνες παράσχουν τεκμηρίωση σχετικά με αυτήν τη μεταβλητότητα και τις οικολογικές παραμέτρους της, διαφωτίζοντας για το πώς μπορεί να αλληλεπιδρούν επιδημιολογικοί και περιβαλλοντικοί παράμετροι στην περίπτωση της οικολογίας ασθενειών των αγρίων ζώων. Λαμβάνοντας τες υπόψη, η πρόληψη και ο περιορισμός των επιπτώσεων από τα νοσήματα καθίστανται εφικτές ενέργειες με τη λήψη των ενδεδειγμένων μέτρων διαχείρισης της άγριας πανίδας.